Aphid presence and abundance, more than variation in leaf terpenoid profiles at the plant and plot-level, drive ant behaviour on the perennial forb Tanacetum vulgare

A presença e abundância de pulgões, e não a variação nos perfis de terpenoides das folhas em nível de planta ou de parcela, são os principais fatores que orientam o comportamento das formigas em *Tanacetum vulgare*.

O essencial

Imagine um grande jardim experimental na Alemanha, onde cientistas plantaram uma erva chamada Tanaceto (ou Tanacetum vulgare). O segredo deste jardim é que, embora todas as plantas sejam da mesma espécie, elas têm "personalidades químicas" diferentes. Algumas produzem mais de um tipo de perfume, outras de outro tipo. Os cientistas chamam isso de quimiodiversidade.

O objetivo do estudo foi descobrir se esses "perfumes" das plantas são o que atrai as formigas e os pulgões (um tipo de piolho de planta), ou se há outra coisa mais importante acontecendo.

Aqui está a história do que eles descobriram, explicada de forma simples:

1. O Cenário: Uma Festa de Formigas e "Vacas"

Neste jardim, existe uma amizade muito especial entre as formigas (Lasius niger) e os pulgões (Metopeurum fuscoviride).

• Os Pulgões são como "vacas" que as formigas "ordenham". Eles sugam a seiva da planta e excretam um líquido açucarado chamado honeydew (melada), que as formigas adoram comer.
• As Formigas são os "fazendeiros". Elas protegem os pulgões de predadores e os mantêm limpos em troca desse doce líquido.

A pergunta dos cientistas era: O que faz as formigas irem até uma planta específica? Será que elas seguem o cheiro da planta (o perfume químico) ou elas apenas seguem o cheiro dos seus "ganhadores de mel" (os pulgões)?

2. O Experimento: O Jardim das Misturas

Os pesquisadores criaram 84 pequenos quadrados de terra (parcelas). Em alguns, plantaram apenas um tipo de Tanaceto. Em outros, misturaram até 6 tipos diferentes.
Eles observaram três coisas:

1. Onde as formigas faziam seus ninhos.
2. Quantas formigas andavam pela planta sem nada para comer (patrulha).
3. Quão rápido as formigas corriam para um pote de mel colocado no centro da planta (recrutamento).

Eles também contaram quantos pulgões estavam em cada planta.

3. As Descobertas: O Cheiro da Planta vs. A Presença do Amigo

Aqui está a grande surpresa, usando uma analogia:

A Analogia do Restaurante:
Imagine que você é um cliente faminto procurando um restaurante.

• A Teoria do Cheiro: Você acha que vai para o restaurante porque o cheiro da comida (o perfume da planta) é incrível.
• A Realidade do Estudo: Você descobre que, na verdade, você vai para o restaurante porque viu uma fila enorme de pessoas famintas (os pulgões) lá fora. O cheiro da comida é secundário; o que importa é saber que ali tem comida.

O que os dados mostraram:

• O Cheiro da Planta (Quimiodiversidade) tem pouco efeito:
  Ter muitas plantas com perfumes diferentes misturados no mesmo quadrado (alta diversidade) não mudou muito o comportamento das formigas. Elas não pareciam muito impressionadas com a "variedade de perfumes" do jardim. O perfume da planta, por si só, não era o ímã principal.

• O "Amigo" é que manda (Pulgões):
  Onde havia mais pulgões, havia mais formigas. Foi uma correlação muito forte. As formigas estavam basicamente dizendo: "Se tem pulgão aqui, tem melada aqui, então vamos ficar!". Elas encontravam os pulgões e, em seguida, começavam a cuidar deles.

• Onde as formigas constroem ninhos:
  As formigas preferiam fazer ninhos perto de plantas que tinham um perfume específico (chamado Chrys-acet), mas isso provavelmente aconteceu porque, no passado, essas plantas já tinham tido muitos pulgões. As formigas são "conservadoras": se elas já construíram um ninho onde a comida é fácil, elas tendem a ficar lá.

• A Temperatura é o "Botão de Ligar/Desligar":
  O clima também importava. Em dias mais frios (início da primavera), as formigas ficavam mais perto dos ninhos. Nos dias quentes, elas saíam mais para explorar. O perfume da planta era menos importante do que a temperatura do dia.

4. Conclusão Simples

O estudo nos ensina que, na natureza, a presença do seu "parceiro de negócios" é mais importante do que o cenário onde vocês estão.

Para as formigas, não importa tanto se a planta tem um perfume exótico ou comum. O que realmente atrai e mantém as formigas é a abundância de pulgões. Se houver pulgões, as formigas vão até lá, independentemente do cheiro da planta.

Resumo em uma frase:
As formigas não seguem o perfume da planta para encontrar comida; elas seguem os pulgões (que são a comida), e o perfume da planta é apenas um detalhe secundário na história dessa amizade.

Resumo técnico

Título: A presença e abundância de pulgões, mais do que a variação nos perfis de terpenoides foliares, orientam o comportamento de formigas na erva perene Tanacetum vulgare

Autores: Elikplim Aku Setordjie, Lina Ojeda-Prieto, Wolfgang W. Weisser e Robin Heinen.

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1. Problema e Contexto

As interações mutualistas entre formigas e pulgões são fundamentais em ecossistemas, onde as formigas protegem os pulgões em troca de melada. Embora se saiba que as formigas utilizam sinais químicos (semioquímicos) para localizar seus parceiros mutualistas, e que as plantas produzem uma vasta diversidade de metabólitos especializados (como terpenoides) que influenciam as interações ecológicas, há uma lacuna no conhecimento sobre como a quimiodiversidade intraspecífica (variação química dentro da mesma espécie vegetal) em escalas de planta e de parcela influencia o comportamento das formigas e a manutenção desse mutualismo.

A questão central é: a diversidade química das plantas (riqueza de quimiotipos e métricas de diversidade química em nível de parcela) regula o comportamento de forrageamento, nidificação e recrutamento de formigas (Lasius niger) e a presença de seus parceiros mutualistas (Metopeurum fuscoviride), ou esses insetos são guiados primariamente pela presença e abundância dos próprios parceiros?

2. Metodologia

O estudo foi conduzido no experimento de campo "Jena Experiment" (Jena, Alemanha), utilizando uma manipulação de quimiodiversidade da planta Tanacetum vulgare (Tansy).

• Delineamento Experimental:

  • 84 parcelas de 1x1 m foram estabelecidas com seis quimiotipos distintos de T. vulgare, definidos por seus perfis de terpenoides foliares (ex: dominados por $\alpha$-thujone, $\beta$-thujone, chrysanthenyl acetate, etc.).
  • As parcelas variaram em riqueza de quimiotipos (1, 2, 3 ou 6 quimiotipos por parcela).
  • Métricas de quimiodiversidade em nível de parcela foram calculadas: riqueza química, abundância, diversidade de Shannon e equidade de Hill.

• Coleta de Dados (Temporada de Verão de 2024):

  • Nidificação: Contagem de ninhos de formigas dentro de 1 metro das parcelas.
  • Patrulhamento: Observação do número de formigas patrulhando dentro das parcelas (sem isca) em maio.
  • Recrutamento: Uso de iscas de mel para medir o tempo até o primeiro recrutamento e o número total de formigas atraídas (junho e julho).
  • Pulgões e Formigas nas Plantas: Contagem da presença e abundância do pulgão Metopeurum fuscoviride e da ocorrência de formigas Lasius niger em cada planta individual.
  • Variáveis Ambientais: Temperatura atmosférica e número de caules das plantas foram registrados como covariáveis.

• Análise Estatística:

  • Uso de modelos lineares mistos (LMM) e modelos lineares generalizados mistos (GLMM) para avaliar os efeitos da riqueza de quimiotipos, métricas de quimiodiversidade e presença específica de quimiotipos no comportamento das formigas.
  • Análise de variância (ANOVA) e regressões lineares para correlacionar a ocorrência de formigas e pulgões em nível de planta.

3. Principais Contribuições e Resultados

A. Efeitos da Quimiodiversidade em Nível de Parcela

• Nidificação: A riqueza de quimiotipos em nível de parcela teve um efeito marginalmente positivo no número de ninhos próximos às parcelas. A abundância de terpenoides não teve efeito significativo.
• Patrulhamento e Recrutamento: A riqueza de quimiotipos e as métricas de diversidade química não tiveram impacto significativo no número de formigas patrulhando, no tempo para o primeiro recrutamento ou no número total de formigas nas iscas.
• Interação Sazonal: Os efeitos da quimiodiversidade foram mais pronunciados no início da estação (maio/junho) e diminuíram ou desapareceram no final do verão, sugerindo que a sensibilidade química pode variar com o ciclo de vida da colônia e a temperatura.

B. Efeitos de Quimiotipos Específicos

• A presença de quimiotipos individuais teve efeitos variáveis e dependentes do mês:
  • O quimiotipo Chrys-acet aumentou o número de ninhos próximos.
  • O quimiotipo Bthu-low (rico em $\beta$-thujone, um composto tóxico) reduziu levemente a patrulha de formigas, possivelmente devido à repulsão ou menor abundância de pulgões.
  • Houve interações significativas entre a presença de quimiotipos e o mês, indicando que a atratividade química muda conforme o desenvolvimento da planta e a estação.

C. A Relação Formiga-Pulgão vs. Química da Planta

• Preferência por Quimiotipos: Tanto as formigas quanto os pulgões mostraram preferência clara pelo quimiotipo Mixed-high e evitaram o Mixed-low.
• Fator Determinante: A análise revelou uma correlação forte e significativa entre a abundância/presença de pulgões e a ocorrência de formigas nas plantas.
• Conclusão Chave: Embora a química da planta influencie a distribuição inicial dos pulgões, a presença e o comportamento das formigas nas plantas são primariamente guiados pela presença e abundância dos pulgões (seus parceiros mutualistas), e não diretamente pelos perfis químicos das plantas. As formigas parecem "eavesdrop" (escutar) os sinais dos pulgões ou seguir a densidade de recursos (melada) fornecida por eles.

4. Significância e Conclusão

Este estudo fornece evidências empíricas de que, em sistemas de mutualismo ant-pulgão, a biologia do parceiro mutualista (o pulgão) é um driver mais forte do comportamento da formiga do que a diversidade química intraspecífica da planta hospedeira em si.

• Implicações Ecológicas: Sugere que, em escalas espaciais maiores (parcelas), a diversidade química da planta tem um papel limitado na atração direta de formigas para forrageamento, exceto talvez na seleção de locais de nidificação por rainhas fundadoras.
• Mecanismo de Busca: As formigas parecem depender mais da detecção de seus parceiros mutualistas (pulgões) do que de sinais químicos diretos da planta para localizar recursos.
• Dinâmica Sazonal: A importância dos sinais químicos da planta pode ser transitória, sendo mais relevante no início da estação (quando as colônias se recuperam da hibernação) e menos relevante quando as colônias estão estabelecidas e a temperatura aumenta.

Em resumo, a presença e abundância de pulgões superam a variação nos perfis de terpenoides foliares como o principal fator que orienta o comportamento das formigas Lasius niger neste sistema ecológico.