Uniaxial poroelastic tendon model with crimped fibre recruitment

Resumen Técnico: Modelo Poroelástico Uniaxial de Tendón con Reclutamiento de Fibras Onduladas

Planteamiento del Problema
Los tendones son tejidos blandos complejos compuestos principalmente por fibrillas de colágeno, una matriz no colágena (NCM) y agua (55–70%). Si bien el papel mecánico de las fibrillas de colágeno "onduladas" (o crimped) —donde las fibrillas se enderezan y solo reclutan carga tras desenrollarse— está bien documentado experimentalmente, los modelos matemáticos existentes a menudo no logran integrar este comportamiento de reclutamiento dentro de un marco poroelástico. Los modelos poroelásticos previos han ignorado las fibras por completo, tratando el esqueleto sólido como un material neo-Hookeano homogéneo, o han incluido fibras sin considerar el reclutamiento progresivo debido a la ondulación (crimp). Este estudio aborda la brecha en la comprensión de cómo el reclutamiento de fibras dentro de un marco poroelástico no lineal influye en la respuesta del tejido ante la carga y la descarga, específicamente en relación con las tasas de difusión, la asimetría de la relación esfuerzo-deformación y la histéresis.

Metodología
Los autores desarrollaron un modelo poroelástico unidimensional y no lineal (el modelo FIB) que representa un tendón delimitado por músculo y hueso. El esqueleto sólido se modela como un compuesto de:

1. Fibrillas Onduladas (Crimped Fibrils): Fibrillas de colágeno rígidas, inicialmente onduladas, embebidas en una matriz. No soportan carga hasta que se enderezan (se desenrollan). El reclutamiento se rige por una distribución de ángulos de ondulación $\theta(r)$, donde las fibrillas se enderezan progresivamente a medida que el tejido se estira.
2. Matriz No Colágena (NCM): Una matriz de fondo suave, de tipo neo-Hookeano, que soporta la carga de forma continua.

El modelo asume granos sólidos y fluidos incompresibles, y el flujo de fluido se rige por la ley de Darcy y una permeabilidad dependiente de la porosidad (ley de Kozeny-Carman). La ecuación gobernante es una ecuación de difusión no lineal para la porosidad, donde el coeficiente de difusión $D$ depende de la rigidez local ($\partial s' / \partial \hat{\Phi}$).

El modelo FIB se compara con un modelo de control (modelo NH) donde el esqueleto sólido es un material puramente neo-Hookeano sin reclutamiento de fibras, utilizando equivalentes macroscópicos de los módulos de Young. El estudio investiga dos condiciones de contorno en la interfaz muscular:

• Carga: Aplicación instantánea de un esfuerzo de tracción constante a un tendón relajado.
• Descarga: Liberación instantánea de la carga de un tendón pre-estirado.

Las simulaciones se realizaron utilizando un método de volúmenes finitos en el espacio y un método implícito de paso de tamaño variable en el tiempo.

Contribuciones Clave

• Integración del Reclutamiento en la Poroelasticidad: El estudio extiende un marco poroelástico previo para incluir explícitamente una regla de reclutamiento de fibras basada en la ondulación de las fibrillas, permitiendo una comparación directa entre un tejido reforzado con fibras y un tejido neo-Hookeano homogéneo.
• Derivación de una Ley de Esfuerzo a Medida: Los autores derivaron una ley de esfuerzo específica para el modelo FIB que tiene en cuenta la transición del estado ondulado (carga cero) al estado tenso (carga lineal), distinguiendo las contribuciones de esfuerzo de las fibrillas y de la NCM.
• Identificación del Acoplamiento Difusión-Rigidez: El trabajo destaca que el coeficiente de difusión no es constante, sino que varía dinámicamente con el reclutamiento de las fibras. A medida que las fibras se reclutan, la rigidez aumenta, incrementando la tasa de difusión; por el contrario, a medida que las fibras vuelven a ondularse, la rigidez disminuye, reduciendo la difusión.

Resultados

• Fase de Carga:

  • Respuesta más Blanda: El modelo FIB exhibe una respuesta de esfuerzo-deformación más blanda que el modelo NH. En consecuencia, bajo la misma carga aplicada, el tendón FIB se estira más (mayor deformación/porosidad en estado estacionario).
  • Aproximación más Lenta al Estado Estacionario: A pesar de estirarse más, el modelo FIB se aproxima al estado estacionario más lentamente que el modelo NH. Esto se debe a que la fase inicial de reclutamiento implica una baja rigidez (difusión cercana a cero), lo que ralentiza la propagación de la respuesta de la carga a través del tejido.
  • Heterogeneidad Espacial: El modelo FIB exhibe puntos de inflexión agudos en los perfiles de esfuerzo, porosidad y flujo en la ubicación donde las fibrillas apenas se vuelven tensas ($Z_c$), una característica ausente en los perfiles suaves del modelo NH.

• Fase de Descarga:

  • Asimetría y Relajación Lenta: El modelo FIB muestra una asimetría significativa entre la carga y la descarga. Durante la descarga, a medida que el tejido se relaja, las fibrillas vuelven a ondularse, lo que provoca que el tejido se ablande. Este ablandamiento reduce el coeficiente de difusión, creando un bucle de retroalimentación que ralentiza drásticamente el proceso de relajación. El tejido a menudo no logra alcanzar un estado de relajación total dentro del tiempo de simulación, dejando una fracción no despreciable de fibrillas aún tensas.
  • Histéresis: Esta asimetría se manifiesta como un bucle de histéresis en la curva promedio de esfuerzo-deformación. La histéresis es más pronunciada en cargas aplicadas bajas, donde las fibrillas vuelven a ondularse temprano en la fase de descarga. En cargas más altas, las fibrillas permanecen tensas por más tiempo, permitiendo una relajación inicial más rápida y una histéresis reducida, aunque el sistema aún no se relaja completamente dentro del plazo impuesto.

• Mecanismo Protector: El modelo demuestra que la presencia de fibrillas onduladas permite que el tendón experimente extensiones totales mayores sin estresar excesivamente ni a las fibrillas ni a la NCM, actuando como un mecanismo de protección natural para los componentes estructurales.

Significancia y Reivindicaciones
El artículo sostiene que incorporar el reclutamiento de fibras onduladas en un marco poroelástico proporciona una interpretación mecánicamente más realista de la mecánica del tendón que los modelos neo-Hookeanos homogéneos. La principal significancia radica en explicar el origen de la histéresis y la asimetría de carga/descarga no solo a través de la viscoelasticidad, sino mediante la interacción entre la naturaleza difusiva del flujo de fluidos y la rigidez dependiente del reclutamiento de las fibras.

Los autores señalan que los parámetros del modelo FIB (ángulo de ondulación, fracción de fibrilla, módulo de la fibrilla) son más directamente medibles e interpretables biológicamente que las constantes fenomenológicas requeridas por las leyes neo-Hookeanas. El modelo reproduce con éxito las observaciones experimentales de las regiones de "toe" (punta) y la histéresis. Sin embargo, los autores reconocen modestamente las limitaciones, incluyendo la suposición de que las fibrillas onduladas no soportan carga (lo cual podría no ser estrictamente cierto), la exclusión del deslizamiento de las fibras y la simplificación a una geometría unidimensional. El marco se presenta como una base para trabajos futuros sobre el daño del tendón (por ejemplo, la rotura de fibrillas) y el modelado en dimensiones superiores.