Fear of the new: a predatory invader provokes stronger non-consumptive effects on a keystone native prey than a native predator

Resumo Técnico: Medo do Novo – Efeitos Não Consumptivos de Predadores Invasores vs. Nativos em Paranephrops planifrons

Definição do Problema
As invasões biológicas frequentemente introduzem predadores novos em ecossistemas onde as presas nativas carecem de mecanismos de defesa coevoluídos. Embora os efeitos consumptivos diretos (predação) das espécies invasoras sejam bem documentados, seus efeitos não consumptivos (NCEs) — especificamente as mudanças comportamentais induzidas pelo medo, como a alteração no uso de refúgios e a redução da forrageação — são menos compreendidos. Isso é particularmente crítico quando a presa é uma espécie-chave. Em Aotearoa-Nova Zelândia, o lagostim de água doce nativo Paranephrops planifrons (kōura) atua como um engenheiro de ecossistema, influenciando a bioturbação do sedimento, o ciclo de nutrientes e a estrutura da comunidade bentônica. Os kōura enfrentam ameaças do bagre-cabeça-castanho invasor (Ameiurus nebulosus), um tipo de predador ausente em sua história evolutiva, juntamente com a enguia-de-orelha-longa nativa (Anguilla dieffenbachii). O estudo investiga se os kōura exibem diferentes comportamentos antipredatórios em resposta a pistas químicas e visuais desses dois predadores, testando a hipótese de que presas ingênuas podem ou falhar em reconhecer ameaças novas (naivety clássica) ou exibir uma resposta de evitamento excessivo devido à generalização do medo.

Metodologia
A pesquisa utilizou experimentos controlados de laboratório realizados no Centro de Pesquisa Aquática da Universidade de Waikato, utilizando 92 kōura machos provenientes de lagos livres de bagres (Ōkāreka e Tikitapu) e predadores provenientes do Lago Rotoroa.

1. Experimento de Refúgio:

   • Configuração: Kōura individuais foram colocados em tanques de vidro de 38 L divididos por uma barreira de malha, permitindo a troca visual e química, mas impedindo o contato físico com um predador (bagre ou enguia) ou controle (sem predador).
   • Condições: Os experimentos foram conduzidos sob dois regimes de luz: luz (400 lux) e escuridão (70 lux, simulando atividade noturna).
   • Procedimento: Ao longo de 5 horas, a localização do kōura (refúgio vs. aberto) foi registrada em 21 intervalos. A introdução do predador ocorreu aos 60 minutos e a remoção aos 240 minutos. Os tanques de controle receberam perturbação mecânica da água para mimetizar o manuseio dos peixes.
   • Análise: Modelos mistos generalizados beta-binomiais (GLMMs) foram usados para analisar o uso do refúgio, considerando o tratamento, o período de tempo e as condições de luz.

2. Experimento de Alimentação:

   • Configuração: Kōura foram colocados em tanques com 5 L de água contendo água condicionada por bagres, água condicionada por enguias ou água de controle.
   • Estímulos: As pistas de predadores foram entregues via exsudatos químicos (kairomônios) coletados confinando quatro peixes em um balde por 15 minutos.
   • Procedimento: Dez pellets carnívoros foram adicionados a cada tanque. Os kōura foram submetidos a variados períodos de inanição (0, 3 ou 4 dias) antes do teste para avaliar a motivação alimentar. Após 24 horas, o número de pellets consumidos foi contado.
   • Análise: Modelos lineares mistos e testes de Kruskal-Wallis não paramétricos foram usados para avaliar as taxas de alimentação em relação à inanição e ao tratamento.

Resultados Principais

• Uso de Refúgio (NCEs):

  • Condições de Luz: Não foram observadas diferenças significativas no uso do refúgio entre os tratamentos de bagre, enguia e controle. No entanto, o uso do refúgio aumentou significativamente após a remoção do predador em comparação com o período anterior à introdução.
  • Condições de Escuridão: Um efeito de tratamento significativo emergiu. Kōura expostos a pistas de bagre exibiram um comportamento de busca por refúgio significativamente maior do que aqueles expostos a enguias ($p=0.004$). O grupo controle na escuridão mostrou uso de refúgio intermediário, não sendo significativamente diferente de nenhum dos tratamentos de predadores.
  • Padrão: Sob condições de escuridão, os kōra no tratamento de bagre aumentaram constantemente o uso do refúgio ao longo do experimento. Em contraste, kōra expostos a enguias mostraram um aumento modesto e não sustentado, retornando aos níveis basais, assemelhando-se ao grupo controle.
  • Tamanho: Nenhuma correlação foi encontrada entre o tamanho corporal do kōura (comprimento do carapaça orbital) e o uso do refúgio.

• Comportamento Alimentar:

  • O período de inanição afetou significativamente as taxas de alimentação, com a inanição mais longa geralmente aumentando o consumo.
  • Não foram encontrados efeitos de tratamento significativos (bagre vs. enguia vs. controle) nas taxas de alimentação em qualquer período de inanição.
  • No entanto, após 4 dias de inanição, a taxa de alimentação do grupo controle foi mais de 2,5 vezes maior do que a de ambos os tratamentos de predadores, embora essa diferença não tenha sido estatisticamente significativa entre os dois tipos de predadores.

Contribuições Principais
O estudo fornece evidências experimentais de que predadores invasores podem induzir efeitos não consumptivos mais fortes em presas-chave nativas do que predadores nativos. Especificamente, demonstra que:

1. Generalização do Medo vs. Naivety: A resposta de refúgio intensificada ao novo bagre contradiz a clássica hipótese de "naivety da presa" (que prevê a falta de resposta). Em vez disso, os resultados apoiam a "teoria da generalização do medo", onde pistas desconhecidas desencadeiam uma resposta antipredatória generalizada e excessivamente cautelosa.
2. Respostas Dependentes de Contexto: A magnitude dos NCEs é altamente dependente do contexto ambiental (regime de luz). A resposta diferencial entre bagre e enguia foi significativa apenas sob condições de escuridão, o que se alinha com os padrões de atividade noturna dos kōura.
3. Pistas Químicas vs. Visuais: Embora as pistas visuais e químicas combinadas (no experimento de refúgio) tenham provocado mudanças comportamentais fortes, as pistas químicas isoladas (no experimento de alimentação) não alteraram significativamente as taxas de alimentação, sugerindo que pistas visuais ou concentrações mais altas de kairomônios podem ser necessárias para suprimir a forrageação.

Significância e Alegações
Os autores alegam que a introdução do bagre-cabeça-castanho representa uma ameaça ecologicamente significativa para as populações de kōura, não apenas através da predação direta, mas também através de mudanças comportamentais "impulsionadas pelo medo". O estudo postula que a resposta de medo generalizado ao novo bagre leva ao aumento do uso de refúgio, o que acarreta custos energéticos e reduz o tempo de forrageação, impactando potencialmente o crescimento, a reprodução e a persistência populacional.

Como os kōura são engenheiros de ecossistema, essas mudanças comportamentais podem desencadear "cascatas tróficas comportamentais", alterando indiretamente a dinâmica do sedimento, a decomposição e o ciclo de nutrientes. O artigo conclui que as estratégias de manejo para proteger os kōura devem considerar esses custos não consumptivos juntamente com a pressão de predação direta. Além disso, as descobertas sugerem que a ingenuidade da presa não significa necessariamente uma falha em responder; em vez disso, pode se manifestar como uma reação exagerada e energeticamente dispendiosa a ameaças desconhecidas, uma dinâmica que merece consideração ao prever os impactos das invasões biológicas no funcionamento dos ecossistemas.