The effect of Rhizobium-field pea symbiosis on host plant quality and subsequent herbivory by the pea leaf weevil, Sitona lineatus (Coleoptera: Curculionidae)

En el mundo oculto bajo el suelo, una asociación silenciosa moldea la salud del mundo vegetal de arriba. Muchas plantas, particularmente aquellas de la familia de las leguminosas como los guisantes y los frijoles, forman un acuerdo mutuo con pequeñas bacterias llamadas rizobios. Estas bacterias viven dentro de pequeños bultos en las raíces de la planta, conocidos como nódulos. A cambio de un lugar donde vivir y azúcar de la planta, las bacterias realizan un servicio vital: extraen el gas nitrógeno del aire y lo convierten en una forma que la planta puede utilizar para crecer. Este proceso, conocido como fijación de nitrógeno, actúa como un fertilizante natural, permitiendo que la planta prospere sin necesidad de nutrientes adicionales del suelo. Sin embargo, esta alianza subterránea no existe en el vacío. El nitrógeno adicional cambia la química y la composición nutricional de la planta, lo que a su vez influye en los insectos que se alimentan de ella. Para los agricultores y ecólogos, comprender esta reacción en cadena es crucial. Si las bacterias hacen que la planta sea más nutritiva, esto podría atraer a más plagas. Si la hacen más defensiva, podría repelerlas. El equilibrio entre el crecimiento y la protección determina cuánto de un cultivo sobrevive hasta la cosecha.

Un equipo de investigadores de la Universidad de Alberta se propuso explorar este delicado equilibrio utilizando el guisante de campo y una plaga común conocida como el gorgojo de la hoja del guisante. Estos pequeños escarabajos tienen un ciclo de vida complejo que cambia sus necesidades a lo largo del año. En la primavera, los adultos de los gorojos emergen de su sueño invernal, se aparean y ponen huevos en el suelo. Sus larvas luego eclosionan y se alimentan exclusivamente de los nódulos de las raíces, comiéndose las mismas bacterias que ayudan a la planta a crecer. Más tarde en el año, emerge una nueva generación de adultos. Estos adultos de otoño no se reproducen; en su lugar, se alimentan de las hojas de diversas leguminosas para acumular reservas de energía antes de que regrese el invierno. Los investigadores querían saber si la presencia de bacterias fijadoras de nitrógeno en las raíces cambiaba la calidad de las hojas y, consecuentemente, si los gorojos preferían comer plantas con estas bacterias beneficiosas o aquellas sin ellas. También se preguntaban si el comportamiento de los gorojos cambiaba dependiendo de si estaban en su fase reproductiva de primavera o en su fase de alimentación de otoño.

Para encontrar la respuesta, los científicos cultivaron plantas de guisante de campo en un entorno controlado y las trataron de cuatro maneras diferentes. Algunas plantas recibieron una cepa de bacterias que fija nitrógeno, mientras que otras recibieron una cepa mutante que forma nódulos pero no puede fijar nitrógeno. Otros dos grupos sirvieron como controles: uno recibió fertilizante de nitrógeno sintético y el otro solo recibió agua. El equipo introdujo entonces adultos de gorojos en jaulas que contenían estas plantas. Realizaron estas pruebas en diferentes épocas del año para coincidir con los ciclos naturales de los gorojos, probando cuando acababan de despertar del invierno, cuando estaban activos en la primavera y cuando se preparaban para pasar el invierno en el otoño. Los investigadores contaron el número de marcas de mordidas, o muescas, que los insectos dejaron en las hojas para medir cuánto comieron. También midieron la altura de las plantas, contaron los nódulos de las raíces y analizaron la composición química de las hojas, buscando específicamente el contenido de nitrógeno y los niveles de clorofila, que indican qué tan verde y sana está la planta.

Los resultados revelaron un patrón claro que dependía enteramente del estado físico del gorojo. Los gorojos de primavera, que estaban ocupados en la reproducción, no mostraron preferencia por ninguna de las plantas. Comieron aproximadamente la misma cantidad de las plantas fijadoras de nitrógeno, de las plantas no fijadoras y de los controles. Del mismo modo, los gorojos que acababan de despertar del invierno no mostraron una fuerte preferencia. Sin embargo, los gorojos de otoño contaron una historia diferente. Estos insectos, que no se reproducían y se centraban en reunir energía para los meses fríos que se avecinaban, preferían fuertemente las plantas que tenían las bacterias fijadoras de nitrógeno. Dejaron significativamente más marcas de mordidas en las plantas con las bacterias beneficiosas que en cualquiera de los otros grupos.

Esta preferencia no era un misterio para los investigadores, ya que las plantas mismas contaban la historia. Los guisantes inoculados con las bacterias fijadoras de nitrógeno crecieron más altos y desarrollaron hojas con niveles más altos de clorofila y nitrógeno en comparación con las otras plantas. Esencialmente, las bacterias hicieron que las plantas fueran más nutritivas y vigorosas. Los gorojos de otoño, impulsados por la necesidad de almacenar energía, eligieron la fuente de nutrición de mayor calidad. Eligieron las plantas con las bacterias beneficiosas como su fuente de alimento preferida. Este hallazgo desafía la idea de que las bacterias beneficiosas siempre protegen a las plantas haciéndolas tener un sabor desagradable o mediante defensas químicas contra los insectos. En cambio, en este caso específico, las bacterias hicieron que la planta fuera una mejor comida para la plaga. El estudio sugiere que, para la generación de otoño de los gorojos de la hoja del guisante, el impulso de encontrar nutrición de alta calidad se impone a cualquier potencial defensa química que la planta pudiera haber desarrollado. Los investigadores señalaron que, si bien el fertilizante de nitrógeno también ayudó a las plantas a crecer, no produjo el mismo nivel de preferencia en los gorojos que la asociación bacteriana natural, lo que sugiere que la relación entre la planta y las bacterias implica algo más que el simple nitrógeno mismo.

El trabajo destaca cómo las necesidades de un insecto pueden dictar su relación con una planta. Cuando los gorojos estaban enfocados en la reproducción en la primavera, las diferencias nutricionales entre las plantas no parecieron importar. Pero cuando su objetivo cambió hacia la supervivencia y el almacenamiento de energía en el otoño, la calidad superior de las plantas alimentadas por las bacterias se convirtió en el factor decisivo. Este conocimiento añade una nueva capa a nuestra comprensión de cómo los microbios del suelo influyen en el mundo de arriba. Sugiere que la gestión de las plagas puede requerir observar la etapa de vida específica del insecto y el estado nutricional del cultivo. Al comprender que las mismas bacterias destinadas a ayudar a la planta también pueden hacerla más atractiva para las plagas hambrientas que se preparan para el invierno, los científicos pueden predecir mejor cuándo y dónde estos insectos causarán más daños. El estudio no ofrece una solución simple, pero proporciona una imagen más clara de las fuerzas invisibles que dan forma a las interacciones entre el suelo, las plantas y los insectos que se alimentan de ellas.