The effect of Rhizobium-field pea symbiosis on host plant quality and subsequent herbivory by the pea leaf weevil, Sitona lineatus (Coleoptera: Curculionidae)

Dans le monde caché sous le sol, un partenariat discret façonne la santé du monde végétal au-dessus. De nombreuses plantes, particulièrement celles de la famille des légumineuses comme les pois et les haricots, concluent un accord mutuel avec de minuscules bactéries appelées rhizobiums. Ces bactéries vivent à l'intérieur de petites excroissances sur les racines de la plante, connues sous le nom de nodosités. En échange d'un lieu de vie et de sucre provenant de la plante, les bactéries accomplissent un service vital : elles puisent l'azote gazeux de l'air et le convertissent en une forme que la plante peut utiliser pour croître. Ce processus, connu sous le nom de fixation de l'azote, agit comme un engrais naturel, permettant à la plante de prospérer sans avoir besoin de nutriments supplémentaires provenant du sol. Cependant, cette alliance souterraine n'existe pas dans le vide. L'azote supplémentaire modifie la chimie et la composition nutritionnelle de la plante, ce qui influence à son tour les insectes qui s'en nourrissent. Pour les agriculteurs et les écologues, comprendre cette réaction en chaîne est crucial. Si les bactéries rendent la plante plus nutritive, cela pourrait attirer davantage de nuisibles. Si elles la rendent plus défensive, cela pourrait les repousser. L'équilibre entre la croissance et la protection détermine la quantité de récolte qui survit jusqu'à la moisson.

Une équipe de chercheurs de l'Université de l'Alberta s'est donné pour mission d'explorer cet équilibre délicat en utilisant le pois de campagne et un ravageur commun connu sous le nom de charançon du pois. Ces petits coléoptères ont un cycle de vie complexe qui fait varier leurs besoins tout au long de l'année. Au printemps, les adultes sortent de leur sommeil hivernal, s'accouplent et pondent des œufs dans le sol. Leurs larves éclosent ensuite et se nourrissent exclusivement des nodosités racinaires, mangeant les bactéries mêmes qui aident la plante à croître. Plus tard dans l'année, une nouvelle génération d'adultes émerge. Ces adultes de l'automne ne se reproduisent pas ; ils se nourrissent plutôt des feuilles de diverses légumineuses pour constituer des réserves d'énergie avant le retour de l'hiver. Les chercheurs voulaient savoir si la présence de bactéries fixatrices d'azote dans les racines modifiait la qualité des feuilles et, par conséquent, si les charançons préféraient manger les plantes possédant ces bactéries bénéfiques ou celles qui n'en avaient pas. Ils se demandaient également si le comportement des charançons changeait selon qu'ils étaient dans leur phase de reproduction printanière ou dans leur phase d'alimentation automnale.

Pour trouver la réponse, les scientifiques ont fait pousser des plants de pois de campagne dans un environnement contrôlé et les ont traités de quatre manières différentes. Certains plants ont reçu une souche de bactéries qui fixe l'azote, tandis que d'autres ont reçu une souche mutante qui forme des nodosités mais ne peut pas fixer l'azote. Deux autres groupes servaient de témoins : l'un a reçu de l'engrais azoté synthétique, et l'autre n'a reçu que de l'eau. L'équipe a ensuite introduit des charançons adultes dans des cages contenant ces plantes. Ils ont effectué ces tests à différents moments de l'année pour correspondre aux cycles naturels des charançons, testant lorsqu'ils venaient de sortir de l'hiver, lorsqu'ils étaient actifs au printemps et lorsqu'ils se préparaient pour l'hivernage en automne. Les chercheurs ont compté le nombre de marques de morsures, ou encoches, laissées sur les feuilles pour mesurer la quantité consommée. Ils ont également mesuré la hauteur des plantes, compté les nodosités racinaires et analysé la composition chimique des feuilles, en examinant spécifiquement la teneur en azote et les niveaux de chlorophylle, qui indiquent à quel point la plante est verte et saine.

Les résultats ont révélé un schéma clair qui dépendait entièrement de l'état physique du charançon. Les charançons du printemps, qui sont occupés à la reproduction, ne montraient aucune préférence pour les plantes. Ils mangeaient à peu près la même quantité des plantes fixatrices d'azote, des plantes non fixatrices et des groupes témoins. De même, les charançons qui venaient de se réveiller de l'hiver ne montraient aucune préférence marquée. Cependant, les charançons de l'automne racontaient une autre histoire. Ces insectes, qui ne se reproduisaient pas et se concentraient sur l'accumulation d'énergie pour les mois froids à venir, préféraient fortement les plantes dotées de bactéries fixatrices d'azote. Ils laissaient nettement plus de marques de morsures sur les plantes possédant les bactéries bénéfiques que sur n'importe quel autre groupe.

Cette préférence n'était pas un mystère pour les chercheurs, car les plantes elles-mêmes racontaient l'histoire. Les pois inoculés avec les bactéries fixatrices d'azote poussaient plus haut et développaient des feuilles avec des niveaux plus élevés de chlorophylle et d'azote par rapport aux autres plantes. Essentiellement, les bactéries rendaient les plantes plus nutritives et vigoureuses. Les charançons de l'automne, poussés par le besoin de stocker de l'énergie, choisissaient la source de nourriture la plus nutritive. Cette découverte remet en question l'idée selon laquelle les bactéries bénéfiques protègent toujours les plantes en rendant leur goût mauvais ou en renforçant leurs défenses chimiques contre les insectes. Au lieu de cela, dans ce cas précis, les bactéries ont fait de la plante un meilleur repas pour le ravageur. L'étude suggère que pour la génération automnale de charançons du pois, l'impulsion de trouver une nutrition de haute qualité l'emporte sur toute défense chimique potentielle que la plante aurait pu développer. Les chercheurs ont noté que bien que l'engrais azoté aide également les plantes à croître, il n'a pas produit le même niveau de préférence chez les charançons que le partenariat bactérien naturel, suggérant que la relation entre la plante et les bactéries implique plus que le seul azote lui-même.

Ce travail souligne comment les besoins d'un insecte peuvent dicter sa relation avec une plante. Lorsque les charançons étaient concentrés sur la reproduction au printemps, les différences nutritionnelles entre les plantes ne semblaient pas importer. Mais quand leur objectif a changé pour la survie et le stockage d'énergie en automne, la qualité supérieure des plantes nourries par les bactéries est devenue le facteur décisif. Cette compréhension ajoute une nouvelle couche à notre compréhension de la façon dont les microbes du sol influencent le monde au-dessus du sol. Cela suggère que la gestion des ravageurs peut nécessiter l'examen du stade de vie spécifique de l'insecte et de l'état nutritionnel de la culture. En comprenant que les bactéries mêmes censées aider la plante peuvent aussi la rendre plus attrayante pour les insectes affamés se préparant pour l'hiver, les scientifiques peuvent mieux prédire quand et où ces insectes causeront le plus de dégâts. L'étude n'offre pas de solution simple, mais elle fournit une image plus claire des forces invisibles qui façonnent les interactions entre le sol, les plantes et les insectes qui s'en nourrissent.