The metazoan parasite infracommunities of flounders as indicators of environmental impact in the southern Gulf of Mexico: taxonomic and functional approaches

Resumen Técnico: Infracomunidades de Parásitos Metazoos de Lenguados como Indicadores de Impacto Ambiental en el Sur del Golfo de México

Planteamiento del Problema
Los ecosistemas marinos enfrentan una presión creciente de contaminantes antropogénicos, incluyendo hidrocarburos, metales pesados y escorrentía agrícola, que alteran la composición de las comunidades y los servicios ecosistémicos. Aunque los organismos de vida libre son bioindicadores tradicionales, los parásitos marinos son cada vez más reconocidos como indicadores robustos de la salud ambiental debido a su sensibilidad a los estresores y su papel en los procesos ecosistémicos. Sin embargo, existe un desafío práctico para los ecólogos de parásitos: comparar comunidades de parásitos a través de vastas distancias geográficas (miles de kilómetros) es difícil utilizando métricas clásicas de diversidad taxonómica (composición de especies y abundancia relativa) debido a la influencia de la distancia geográfica y la autocorrelación espacial. Además, la utilidad de los rasgos funcionales y los índices de diversidad funcional como bioindicadores en la parasitología ambiental sigue siendo poco explorada. Este estudio aborda la necesidad de evaluar si los enfoques taxonómicos y funcionales pueden servir eficazmente como bioindicadores del impacto ambiental en distintas regiones del sur del Golfo de México (sGoM) con niveles variables de extracción de petróleo y contaminación.

Metodología
El estudio evaluó las infracomunidades de parásitos metazoos de dos especies de peces planos, la lenguata de arena (Syacium gunteri) y la lenguata oscura (Syacium papillosum), recolectadas durante 13 cruceros oceanográficos entre 2015 y 2018. El muestreo se realizó en tres regiones distintas:

1. Plataforma de Yucatán (YS): Una región sin extracción de petróleo, caracterizada por filtraciones naturales de hidrocarburos y fuertes corrientes oceánicas.
2. Zona de Campeche (CS): Una región con alta intensidad de actividad de extracción de petróleo (250,000 a 1.4 millones de barriles anuales).
3. Tamaulipas–Veracruz (TV): Una región con filtraciones naturales de petróleo y exposición a escorrentía contaminada del Río Grande.

Los investigadores recolectaron 398 peces y 57 taxones de parásitos metazoos. Junto con el muestreo biológico, se midieron 32 variables ambientales, incluyendo parámetros fisicoquímicos (oxígeno, salinidad, pH, nutrientes), hidrocarburos (alifáticos, poliaromáticos, totales) y metales pesados tanto en el agua como en los sedimentos.

El análisis empleó un enfoque multifacético:

• Métricas Taxonómicas: Los parásitos se categorizaron en especies núcleo (core), intermedias y satélites basándose en su prevalencia y abundancia.
• Rasgos Funcionales: Se definieron siete categorías de rasgos para cada especie de parásito: tegumento corporal, ciclo de vida, modo de transmisión, modo de alimentación, etapa de vida, especificidad de hospedador y órganos de fijación.
• Índices de Diversidad Funcional: Se calcularon la riqueza funcional (FR), la equidad funcional (FEve) y la divergencia funcional (FDiv) a nivel de infracomunidad.
• Análisis Estadístico: Se utilizó el Análisis de Redundancia (RDA) para determinar las asociaciones estadísticas entre las métricas de parásitos (variables dependientes) y las variables ambientales/espaciales/temporales (variables independientes). Para abordar la autocorrelación espacial, se generaron Mapas de Autovectores de Moran (MEMs). La autocorrelación temporal se controló incluyendo las fechas de los cruceros como covariables. La partición de la varianza se utilizó para cuantificar la contribución de los factores ambientales, espaciales y temporales.

Resultos Clave

• Piscina de Parásitos y Métricas: Las dos especies de hospedadores compartieron una piscina similar de parásitos a través del sGoM, exhibiendo un patrón anidado donde la fauna de parásitos de S. gunteri era un subconjunto de la de S. papillosum. La Plataforma de Yucatán (YS) presentó la mayor riqueza de especies y abundancia de individuos, lo que sugiere un ecosistema saludable. Por el contrario, la Zona de Campeche (CS) mostró índices de diversidad de Brillouin significativamente menores en comparación con YS y TV.
• Varianza Explicada (Enfoque Taxonómico): La asociación estadística entre las métas taxonómicas (especies núcleo, intermedias y satélites) y las variables ambientales explicó la mayor cantidad de varianza en la Zona de Campeche (61.30%), seguida de Tamaulipas–Veracruz (46.10%) y el análisis global (54.20%). La Plataforma de Yucatán mostró la menor varianza explicada (22.80%). En CS, las especies núcleo mostraron asociaciones negativas con metales pesados (plomo, níquel) y asociaciones positivas con el carbono orgánico y los nutrientes.
• Varianza Explicada (Enfoque Funcional): Los índices de diversidad funcional y los rasgos también mostraron asociaciones significativas, particularmente en CS (39.50% para los índices; 47.60% para los rasgos). La equidad funcional fue el índice más significativo a nivel global. En CS, los rasgos funcionales (ej. tegumento duro, modo de alimentación de depredación) se asociaron positivamente con contaminantes como el plomo y la temperatura, mientras que los parásitos de cuerpo blando y absorción se asociaron negativamente con los metales pesados.
• Diferencias Regionales: El estudio encontró que el poder explicativo de las variables ambientales sobre las métricas de parásitos fue más fuerte en la región con extracción activa de petróleo (CS). En YS, la influencia de las corrientes oceánicas pareció homogeneizar las variables ambientales, reduciendo la varianza explicada por las métricas de contaminación local. En TV, la presencia de filtraciones de petróleo y escorrentía fluvial creó un perfil de contaminación distinto que también influyó en las métricas de parásitos, aunque los tamaños de muestra para S. gunteri fueron limitados.

Significancia y Reivindicaciones
El artículo afirma que las infracomunidades de parásitos metazoos son bioindicadores efectivos del impacto ambiental, particularmente en regiones con alto estrés antropogénico como la extracción de petróleo. El estudio respalda la hipótesis de que la cantidad de varianza explicada por los factores ambientales sobre las métricas de parásitos es mayor en las regiones impactadas (CS) que en las menos impactadas (YS).

Contribuciones clave incluyen:

1. Validación de Enfoques Funcionales: El estudio demuestra que los rasgos y la diversidad funcional pueden servir como bioindicadores efectivos, ofreciendo potencialmente una alternativa más rápida y con menor uso de recursos que la identificación taxonómica detallada para las evaluaciones ambientales.
2. Equivalencia Taxonómica-Funcional: Los autores proponen que los índices de diversidad taxonómica (especies núcleo, intermedias y satélites) pueden funcionar como indicadores funcionales cuando se basan en la caracterización de morfoespecies, ya que estas categorías reflejan estrategias específicas de ciclo de vida y respuestas ecológicas a los estresores ambientales.
3. Refinamiento Metodológico: Al incorporar variables espaciales (MEMs) y temporales en el RDA, el estudio mejoró el porcentaje de varianza explicada en comparación con estudios previos que omitieron estos factores, proporcionando un marco más robusto para analizar las relaciones parásito-ambiente a grandes escalas espaciales.
4. Línea Base Regional: La investigación establece una línea base para las comunidades de parásitos en la región de Tamaulipas, un área previamente inexplorada para los parásitos metazoos de los lenguados, permitiendo comparaciones más amplias en todo el sGoM.

Los autores concluyen que, para los estudios ambientales a nivel de infracomunidad, se recomienda un enfoque combinado que utilice métricas de diversidad taxonómica, funcional y de rasgos funcionales. Enfatizan que, si bien los rasgos funcionales ofrecen eficiencia, su desempeño varía según la región, siendo más robustos en áreas con alto impacto ambiental como la Zona de Campeche.