Quantifying the information about uncertainty in neural population codes

Problématique

Les populations neuronales encodent des variables sensorielles et motrices avec un bruit inhérent, ce qui entraîne une incertitude dans les représentations internes. Bien que les études comportementales confirment que les humains et les animaux utilisent cette incertitude pour guider leurs décisions (métacognition), le mécanisme par lequel les populations neuronales représentent l'incertitude reste obscur. Plus précisément, il n'est pas encore pleinement compris comment la même activité neuronale utilisée pour décoder une variable (par exemple, l'orientation) transmet également une information sur la fiabilité de cette estimation. Les modèles précédents, tels que le modèle de précision variable (Variable Precision ou VP), ont lié les erreurs d'estimation à queues épaisses à des fluctuations de précision, mais n'ont pas formellement identifié la source neuronale de cette information. De plus, des approches géométriques récentes attribuent les erreurs non gaussiennes à la courbure de la variété (manifold), mais n'ont pas directement abordé le contenu informationnel concernant l'incertitude. Le problème central est de quantifier l'« information ancillaire » — l'information concernant la fiabilité de l'estimation contenue dans l'activité neuronale au-delà de l'estimation du point lui-même — et d'établir sa relation avec la non-gaussianité (spécifiquement les queues épaisses) des erreurs d'estimation.

Méthodologie

Les auteurs développent un cadre général basé sur un modèle d'encodage-décodage où une population de $M$ neurones encode un stimulus $\theta$ avec une symétrie de translation. Ils traitent l'estimateur de maximum de vraisemblance (MLE), $\hat{\theta}_r$, comme l'estimateur ponctuel dérivé de l'activité neuronale $r$.

1. Cadre théorique :

   • Les auteurs décomposent l'observation $r$ en l'estimateur MLE $\hat{\theta}_r$ et une statistique ancillaire $a_r$. La statistique ancillaire est probabilistiquement indépendante du paramètre réel $\theta$, mais contient des informations sur la précision du MLE.
   • Ils définissent la distribution marginale de l'erreur d'estimation $\epsilon$ comme un mélange de fonctions de vraisemblance normalisées, réfléchies et recentrées, où la forme des composantes du mélange est déterminée par la statistique ancillaire.

2. Mesures de quantification :
   L'article introduit deux mesures complémentaires pour quantifier l'information ancillaire :

   • Information mutuelle ($MI_e$) : Une mesure basée sur l'entropie définie comme l'information mutuelle entre l'erreur d'estimation $\epsilon$ et la statistique ancillaire $a_r$ (ou la réponse de la population complète $r$). Elle est calculée comme $MI_e = H(\epsilon) - H(\epsilon|a_r)$. Cela représente la réduction de l'incertitude sur l'erreur étant donné la réponse neuronale.
   • Perte d'information de Fisher ($I_{loss}$) : Une mesure basée sur la différence entre l'Information de Fisher (FI) attendue contenue dans l'observation complète $r$ et l'Information de Fisher attendue contenue dans le MLE $\hat{\theta}_r$ seul ($I_{loss} = I - I_{\hat{\theta}}$). Elle est interprétée géométriquement comme une « divergence de Jensen-Fisher » liée à la courbure de la variété statistique.

3. Modèles et simulations :

   • Les auteurs appliquent ces mesures à des modèles de populations neuronales spécifiques : bruit de Poisson, bruit Gaussien (avec transformation de stabilisation de la variance), et bruit de Poisson modulé (incorporant des fluctuations de gain partagées).
   • Ils analysent les effets du bruit externe (bruit additif corrompant le stimulus avant l'encodage) par rapport à l'affaiblissement de la force du signal interne (réduction du gain de la population).
   • Les simulations utilisent une population de $M=200$ neurones avec des fonctions de réglage de type von Mises.

Contributions clés et résultats

1. Relation entre l'information ancillaire et la non-gaussianité
Les auteurs démontrent que les écarts par rapport à la gaussianité dans les erreurs d'estimation, en particulier les queues longues fréquemment observées dans les données comportementales, sont une conséquence directe de la présence d'une information ancillaire.

• Lorsque la statistique ancillaire varie (indiquant une fiabilité variable selon les essais), la distribution marginale de l'erreur devient un mélange d'échelles de vraisemblances.
• Dans un modèle synthétique avec des vraisemblances gaussiennes où la FI observée suit une distribution Gamma, la distribution marginale de l'erreur converge vers une distribution $t$ de Student. La « lourdeur » des queues est directement déterminée par la variabilité de la FI observée (quantifiée par $I_{loss}$).

2. Distinction entre les modèles de bruit
L'article révèle que différents modèles de bruit peuvent produire des motifs d'erreur d'estimation (distributions marginales) presque identiques tout en fournissant des quantités d'information ancillaire très différentes.

• Poisson vs Gaussien : L'approximation d'un bruit de Poisson par un bruit gaussien (via une transformation de stabilisation de la variance) préserve l'Information de Fisher attendue et la forme générale des distributions d'erreur. Cependant, l'approximation gaussienne sous-estime systématiquement l'information ancillaire ($I_{loss}$ et $MI_e$). Cela suggère que les modèles gausiens peuvent échouer à capturer la pleine information sur l'incertitude disponible dans les trains de potentiels d'action biologiques.
• Modulation de gain : L'introduction de fluctuations de gain partagées (surdispersion) dans un modèle de Poisson augmente l'information ancillaire ($I_{loss}$ et $MI_e$) de manière monotone, même si la FI attendue et les motifs généraux d'erreur restent largement inchangés. Cela souligne que les corrélations interneuronales induites par la modulation de gain transportent une information significative sur l'incertitude.

3. Dissociation entre $I_{loss}$ et $MI_e$
Les deux mesures d'information ancillaire, bien que corrélées, présentent des comportements distincts :

• $I_{loss}$ (basée sur Fisher) augmente de manière monotone avec la concentration de réglage ($\kappa$) et la modulation de gain.
• $MI_e$ (basée sur l'entropie) présente une relation en U inversé avec $I_{loss}$ lorsque la FI attendue est maintenue constante. $MI_e$ tend vers zéro lorsque $I_{loss}$ est très faible (les vraisemblances sont identiques) et lorsque $I_{loss}$ est très élevé (les vraisemblances sont extrêmement divergentes, dominées par des observations de faible certitude).
• Cette dissociation permet à $MI_e$ de différencier des modèles (par exemple, Gaussien vs Poisson modulé) qui sont indiscernables sur la seule base de l'Information de Fisher.

4. Bruit externe vs Affaiblissement du signal
Les auteurs montrent que le bruit externe (corrompant le stimulus) et l'affaiblissement du signal interne (réduisant le gain) ont des effets différents sur l'information ancillaire :

• Les deux augmentent la variabilité de l'erreur d'estimation.
• Cependant, le bruit externe réduit significativement l'information ancillaire ($I_{loss}$ et $MI_e$) car il ajoute de l'incertitude sans fournir de signal sur cette incertitude.
• L'affaiblissement de la force du signal (dans le modèle de Poisson) ne réduit pas la perte d'information asymptotique ($I_{loss}^\infty$) et peut même augmenter $MI_e$ dans certains régimes (motif en U inversé). Cela suggère que la baisse de performance due au bruit externe est fondamentalement différente de la baisse de performance due à une faible force de signal concernant la capacité du cerveau à évaluer sa propre incertitude.

5. Limite supérieure de la sensibilité métacognitive
L'article établit que $MI_e$ quantifie une limite supérieure théorique sur la sensibilité métacognitive (la précision avec laquelle la confiance subjective suit la performance) atteignable à partir d'un code de population neuronale spécifique.

• Si la sensibilité métacognitive comportementale ($MI(\epsilon; c)$) est inférieure à $MI_e$, cela implique un accès imparfait au signal d'incertitude (par exemple, en raison du « bruit métacognitif » ou d'une inférence sous-optimale).
• Si la sensibilité comportementale dépasse $MI_e$, cela implique l'accès à une source d'information distincte concernant l'incertitude (par exemple, un traitement post-décisionnel).

Signification

Les auteurs affirment que ce travail fournit une base théorique cohérente pour étudier la base de la métacognition dans l'activité des populations neuronales. En formalisant la relation entre l'information ancillaire, les distributions d'erreur non gaussiennes et la courbure de l'information de Fisher, le cadre :

1. Unifie les modèles descriptifs d'erreurs à queues longues (comme le modèle VP) avec les modèles de codage de population mécanistes.
2. Clarifie que des motifs d'erreur comportementaux similaires peuvent résulter de structures de bruit neuronal distinctes avec des contenus d'information sur l'incertitude différents, appelant à la prudence lors de la sélection de modèles basée uniquement sur les distributions d'erreur.
3. Quantifie les limites de la métacognition dérivées des représentations sensorielles, offrant une métrique pour tester si le cerveau accède à l'incertitude directement à partir de la même population neuronale utilisée pour l'estimation ou s'il repose sur des mécanismes séparés.

L'article conclut que l'évaluation de l'information ancillaire est cruciale pour distinguer les modèles concurrents de codage sensoriel et pour comprendre comment le cerveau représente et utilise l'incertitude.