Loss of replication and transcription systems accompanying transition to nucleus-dependent replication in Ariadnavirales, a proposed new order in nucleocytoviricot class Megaviricetes

Les virus sont souvent considérés comme de simples parasites qui détournent la machinerie d'une cellule pour fabriquer des copies d'eux-mêmes. Pour les plus grands virus connus, qui transportent un matériel génétique composé d'ADN, l'histoire classique veut qu'ils construisent leurs propres usines à l'intérieur du cytoplasme de la cellule hôte, le fluide gélatineux qui remplit l'espace autour du noyau. Ces usines virales leur permettent de répliquer leur code génétique et de construire de nouvelles particules virales sans avoir besoin de pénétrer dans le centre de commande de la cellule, le noyau, où est conservé l'ADN de l'hôte lui-même. Cette indépendance est une caractéristique définissant le groupe connu sous le nom de nucléocytoviricots, une vaste famille de virus à ADN double brin qui comprend certaines des entités biologiques les plus massives de la Terre. Les scientifiques ont longtemps supposé que ces virus transportent l'ensemble complet des instructions nécessaires pour diriger leurs propres processus de réplication et de transcription, agissant essentiellement comme des machines indépendantes une fois qu'ils infectent un hôte.

Cependant, une nouvelle étude a révélé un groupe de ces virus géants qui semble avoir totalement abandonné cette stratégie. En fouillant de vastes collections de données génétiques provenant d'océans et d'environnements d'eau douce, les chercheurs ont identifié un ordre de virus jusqu'alors inconnu qui a perdu presque tous les gènes nécessaires pour copier son propre ADN ou lire ses instructions génétiques. Au lieu de construire leurs propres usines, ces virus semblent dépendre entièrement du noyau de la cellule hôte pour effectuer le travail à leur place. Cette découverte remet en question la vision de longue date selon laquelle les grands virus sont autosuffisants et suggère une histoire évolutive plus complexe où certains géants ont choisi de devenir dépendants du centre de commande même qu'ils étaient censés éviter.

Les chercheurs, dirigés par une équipe de l'Institut National de la Santé (NIH) et de l'Institut Pasteur, ont commencé leur enquête avec un virus appelé virus de l'ADN de Sicyoidochytrium minutum, ou SmDNAV pour faire court. Ce virus a été initialement isolé d'un organisme unicellulaire appelé thraustochytride, qui appartient à un groupe de protistes présents dans les milieux marins. Lors de sa découverte, le SmDNAV était une anomalie ; il ressemblait à un virus géant mais partageait très peu de similitudes génétiques avec tout autre virus connu. Pour comprendre où il se situait dans l'arbre de la vie, l'équipe a utilisé des programmes informatiques pour passer au crible les bases de données génomiques, à la recherche d'autres séquences génétiques correspondant aux protéines trouvées dans le SmDNAV. Ils ont trouvé de nombreuses correspondances cachées dans les données génétiques d'autres organismes unicellulaires, y compris des algues et divers protistes provenant d'habitats d'eau salée et d'eau douce.

En assemblant ces fragments génétiques, l'équipe a reconstruit les génomes de plusieurs nouveaux virus apparentés au SmDNAV. Ils ont nommé ce nouveau groupe « Ariadnavirales », un clin d'œil à la princesse mythique Ariane, qui a aidé le héros Thésée à s'échapper d'un labyrinthe, reflétant la nature complexe et sinueuse des protistes hôtes que ces virus infectent. Les génomes de ces virus sont substantiels, mesurant environ 200 000 paires de bases de long, ce qui est suffisant pour coder des centaines de protéines. Pourtant, lorsque les chercheurs ont examiné les instructions spécifiques au sein de ces génomes, ils ont constaté une absence frappante. Les virus avaient perdu les gènes de la machinerie centrale que presque tous les autres virus géants utilisent pour répliquer leur ADN et le transcrire en ARN. Plus précisément, il leur manquait les enzymes qui servent de principales machines de copie et d'outils de lecture de l'information génétique.

Les seuls outils de traitement de l'information que ces virus ont conservés étaient quelques protéines spécialisées qui aident à organiser et à réparer l'ADN, mais le gros du travail de réplication et de transcription avait disparu. Cette perte suggère que les Ariadnavirales ont évolué pour dépendre complètement du noyau de la cellule hôte pour répliquer leur matériel génétique. Dans un retournement de situation qui ajoute au mystère, des observations antérieures de cellules infectées par le SmDNAV ont montré que le virus provoque la disparition du noyau de l'hôte, pourtant le virus parvient tout de même à se répliquer. Cela implique une stratégie unique où le virus pourrait décomposer la barrière nucléaire pour accéder directement à la machinerie de l'hôte, ou peut-être recruter les outils nécessaires du noyau avant que la structure ne s'effondre. Ce comportement est distinct des autres virus connus qui soit restent dans le cytoplasme avec leurs propres outils, soit pénètrent dans le noyau pour se répliquer tout en maintenant le noyau intact.

L'étude a également positionné ces virus sur la carte évolutive. En comparant les protéines que tous les virus géants partagent, telles que les éléments constitutifs de leurs coques extérieures, les chercheurs ont déterminé que les Ariadnavirales sont étroitement liés à un autre groupe de virus qui manque également de certains gènes de réplication. Ensemble, ils forment une branche profonde dans l'arbre généalogique des virus géants, suggérant que la perte de ces gènes essentiels s'est produite tôt dans leur histoire commune. Les chercheurs ont noté que si d'autres virus plus petits ont également perdu ces gènes, ceux-ci ont tendance à avoir des génomes beaucoup plus petits. Les Ariadnavirales sont uniques car ils ont maintenu une taille de génome importante tout en se débarrassant des parties les plus critiques de leur boîte à outils opérationnelle. Cette perte sélective indique un chemin évolutif sophistiqué plutôt qu'une simple dégradation du virus.

Les résultats soulignent également à quel point le monde viral reste caché. Les nouveaux virus n'ont pas été trouvés dans une culture de laboratoire mais ont été découverts en exploitant les données génétiques d'échantillons environnementaux, une technique qui a révélé une diversité cachée de la vie dans les océans. L'étude suggère que la stratégie de dépendre du noyau de l'hôte est plus courante parmi les virus géants qu'on ne le pensait auparavant, apparaissant dans plusieurs lignées indépendantes. Bien que les mécanismes exacts de l'interaction de ces virus avec le noyau de l'hôte restent obscurs, les preuves pointent vers un changement fondamental dans la manière dont ces entités biologiques survivent. Ils ont échangé l'indépendance contre l'efficacité, comptant sur les systèmes internes de l'hôte pour accomplir le travail que leurs ancêtres faisaient eux-mêmes. Cette découverte ouvre de nouvelles questions sur la flexibilité de l'évolution virale et les frontières entre les formes de vie indépendantes et celles qui sont entièrement dépendantes de leurs hôtes.