Evolutionary stability of frequency-dependent secondary defense in a soft-bodied insect with and without signals

技術的要約：信号の有無における軟体昆虫の頻度依存的な二次防御の進化的な安定性

問題提起
軟体昆虫における二次防御（毒素や刺など）の進化は、理論的なパラドックスを提示している。硬い体の獲物とは異なり、軟体動物（アブラムシやイモムシなど）は、防御レベルに関わらず一度攻撃を受けると致命的な結果を招くことが多い。したがって、このような防御の適応度上の利益は個体レベルではなく、捕食者が経験を通じて防御された獲物を回避することを学ぶという、頻度依存的なものとなる。既存の文献（例：Broom et al., 2005; Svennungsen and Holen, 2007）では、防御の連続体やオートミミクリー（自動擬態）について探究されているが、これらはしばしば個体レベルの生存利益を仮定しているか、あるいは軟体分類群に特有の攻撃の致死性を無視している。本論文は、防御された個体が防御されていない個体と区別できない場合（隠蔽的な二次防御）および警告信号が存在しない場合（非警告性）において、これらの防御がどのように進化するかという問題に対処する理論モデルの欠如を埋めるものである。

方法論
著者らは、この問題に対処するために2つの異なる進化モデルを開発した。

1. モデル・セット1：決定論的進化ゲーム理論

   • 枠組み： Smith (1982) に基づき、ペイオフ行列を用いて適応度（$W = V \cdot S$）を算出する。ここで、$V$は繁殖適応度、$S$は生存率である。
   • 戦略： 獲物は「防御型」（不可視の毒素を合成または蓄積するが、適応度コスト $c$ を伴う）または「非防御型」に分類される。
   • メカニズム： 攻撃はすべての獲物に対して致命的である。防御の有効性は頻度依存的であり、学習された回避により、防御された獲物の割合（$P$）および防御レベル（$\theta$）に伴って、捕食者の攻撃確率（$\alpha$）は指数関数的に減少する。
   • シナリオ： 以下の2つの条件をモデル化した：
     • 信号なし： 捕食者は獲物のタイプを区別できない。非防御型の獲物への攻撃確率は、$P$が増加するにつれて減少する（オートミミクリー効果）。
     • 信号あり： 捕食者は防御された獲物を完全に識別できる。混合集団における非防御型の獲物は、純粋な非防御型集団と同じ攻撃率に直面する。
   • 分析： 著者らは、純粋な集団と混合集団におけるペイオフを比較することで進化的に安定な戦略（ESS）を分析し、数値解析を行って、攻撃の可能性（$\alpha$）、防御レベル（$\theta$）、初期頻度（$P$）の勾配にわたる防御された獲物の頻度変化（$dP/dt$）をマッピングした。

2. モデル・セット2：確率的、状態依存的な捕食者モデル

   • 枠組み： 動的な最適化（Clark and Mangel, 2008）を取り入れた、再帰的な多世代ライト・フィッシャー・モデル。
   • 捕食者のエージェンシー： 捕食者はエネルギー状態（$x$）を持ち、現在のエネルギーと時間的展望（$T_{max}$）に基づいて、採餌決定（消費する、採餌を続ける、あるいは立ち去る）を最適化する。
   • 獲物のタイプ： 3つのカテゴリーを用いた：非防御型（高いエネルギー利得 $Q$）、中程度の防御型（中立的なエネルギー利得）、高度な防御型（嘔吐効果によるエネルギー損失 $-Q$）。
   • ダイナミクス： 獲物は防御コストに反比例する産卵数で無性生殖を行う。シミュレーションは、50世代にわたって、パラメータセットごとに1,000のリプリケート（反復）で行われた。
   • パラメータ： 集団サイズ（$K$）、攻撃率（$A$）、および獲物の質（$Q$）に関する感度分析を実施した。

主な結果

• 決定論的モデル（セット1）：

  • 低捕食圧： 捕食圧が低い場合、信号の有無にかかわらず、非防御型の表現型が進化的に安定である。
  • 高捕食圧（信号あり）： 混合平衡は一般に不安定である。高い捕食圧は、防御型の表現型の侵入と固定を促進し、非防御型の個体を駆逐する。
  • 高捕食圧（信号なし）： 安定した混合集団が頻繁に出現する。捕食圧が十分に高く、防御レベルが低く、初期の防御型個体の割合が特定の閾値（分岐点）を超える場合、防御型と非防御型の獲物が共存する。この閾値を下回ると、防御型は侵入できず、上回ると両方のタイプが維持される安定平衡状態となる。
  • 閾値： 防御型が侵入するために必要な攻撃確率は、防御型の初期頻度が増加するにつれて減少する。逆に、安定性に必要な防御レベルは、初期の防御型頻度とともに上昇する。

• 確率的モデル（セット2）：

  • 信号の存在： 決定論的モデルと同様の結果が得られた（混合集団は最大で12/1000のシミュレーションのみ）。高度な防御型表現型が支配的であった（固定された結果の76.5%～99.3%）。
  • 信号の不在： ほとんどのシナリオで非防御型の獲物が優占した。しかし、防御型（高度および中程度）は、小さな集団（$K=50$）において侵入と固定に成功した。
  • 集団サイズの影響： 信号がない場合、より小さな獲物集団の方が、防御型表現型の侵入に適していた。これは、集団が小さいほど防御型の初期頻度が高くなり、頻度依存的な閾値を越えやすいためであると考えられる。
  • 捕食圧： 攻撃率（$A$）が増加すると、混合集団における高度な防御型獲物の優占度は指数関数的に増加した。

主な貢献

1. 軟体分類群における頻度依存的な防御： 本論文は、攻撃が致命的となる軟体昆虫に特化した理論的枠組みを提供し、防御の利益が厳密に集団レベルかつ頻度依存的であることを強調している。
2. 隠蔽的防御の安定性： 高い捕食圧、低い防御コスト、高い初期頻度という特定の条件下において、コストのかかる目立たない二次防御が、警告信号へと進化することなく持続できることを特定した。
3. 集団サイズ役割： 信号がない場合、小さな獲物集団が防御型表現型の侵入を促進することを実証した。これは、以前に提案された密度依存的な機能反応モデル（例：Jeschke, 2006）とは異なるメカニズムである。
4. オートミミクリーのダイナミクス： 本モデルは、オートミミクリー（信号がない状態で非防御個体が防御型個体に擬態すること）の安定性を明確にし、それが特定のパラメータ制約下での安定した進化の結果であることを示した。

意義と主張
著者らは、目立たずコストのかかる二次防御が、個体の生存に直接的な利益を与えない場合でも、どのようにして持続し得るかを示す条件を特定したと主張している。この持続性は、警告信号（アポセマティズム）の出現に向けた妥当な進化経路を示唆しており、集団が、小さな高捕食環境における初期の防御型表現型の確立を経て、隠蔽的な混合防御状態から完全な警告色状態へと移行する可能性があることを示唆している。

さらに、本論文は経験的研究者に対して実用的な価値を提供すると断じている。決定論的モデル（セット1）は、自然界のオートミミクリー個体の割合から、固有の適応度、防御コスト、および捕食者の攻撃確率を推定するための関数を提供する。両方のモデルセットは、特定の獲物の特徴や環境の手がかりが防御の信号として機能しているかどうかを統計的に評価するための理論的基礎を提供する。本研究は、警告信号の進化は、隠蔽的な頻度依存的防御の安定した段階によって先行される可能性があることを結論づけており、「防御は進化的に生存可能であるために即座に可視的でなければならない」という仮定に異を唱えている。