Using stable isotopes to reveal site-level differences in juvenile lemon shark Negaprion brevirostris (Carcharhiniformes: Carcharhinidae) nursery habitat use in the British Virgin Islands

기술 요약: 영국령 버진 제도 내 치어 레몬상어 양육지의 안정 동위원소 분석

문제 제로 (Problem Statement)
상어 양육지는 치어의 장소 고착성(site fidelity)과 지역 자원 의존성에 의해 정의된다. 행동 연구를 통해 체류 및 이동 패턴은 빈번하게 기록되어 왔으나, 치어 상어가 지역 먹이와 일차 생산자를 어떻게 활용하는지에 대한 직접적인 자원 의존성 측정은 여전히 미개척 영역으로 남아 있다. 또한, 지질학적 설정이 서식지 범위와 자원 가용성을 제한하지만, 지질학적 기초(화산성 고도 섬 vs 탄산염 환초)가 서로 다른 두 양육지가 짧은 거리(40km)로 떨어져 있을 때 서로 구별되는 자원 경로를 지원하는지는 불분명하다. 아울러, 신생아의 안정 동위원소 데이터를 해석하는 것은 조직에 잔류하는 모체의 동위원소 신호로 인해 복잡하며, 이를 위해 모체로부터의 유입과 국지적 섭식 신호를 구분하는 방법론이 필요하다.

연구 방법 (Methodology)
본 연구는 2022년과 2023년 5월 및 6월에 샘플링된 22마리의 당해 연도 출생(YOY) 및 치어 레몬상어(Negaprion brevirostris)를 대상으로 혈장(plasma)과 적혈구(RBC)의 쌍을 이룬 안정 동위원소 분석(δ¹³C 및 δ¹⁵N)을 수행하였다. 샘핑은 영국령 버진 제도(BVI)의 두 가지 뚜렷한 양육지에서 이루어졌다:

1. 한스 크리크(Hans Creek): 화산성 고도 섬인 베이(Beef Island)로, 제한된 얕은 서식지(~0.15 km²)를 보유함.
2. 아네가다(Anegada): 광활한 얕은 라군(한스 크리크의 10배 이상 크기)을 가진 저지대 탄산염 환초.

일차 생산자(해초, 망그로브, 대형 조류)와 먹이 생물(모자라, 게)의 동시 샘플링을 통해 부지별 기저선(baseline)을 구축하였다. 분석 접근법은 다음과 같다:

• 다변량 분석: PERMANOVA와 ANOSIM을 사용하여 부지 및 연도 효과가 동위원소 신호에 미치는 영향을 테스트하였다.
• 니치 특성화: 작은 표본 크기를 보정한 표준 타원 영역(SEAc)을 SIBER 패키지를 사용하여 계산함으로써 동위원소 니치의 폭을 평가하였다.
• 영양 단계 (TP): 해초의 δ¹⁵N 변동성을 고려하기 위해, 일차 생산자가 아닌 지역 먹이 물고기(모자라)를 기준으로 하는 질량 균형 방정식을 사용하여 추정하였다.
• 혼합 모델: 몬테카를로 질량 균형 모델을 사용하여 상어 혈장에 대한 다양한 식이원의 비례적 기여도를 결정하였다.
• 회전 모델링 (Turnover Modeling): 모체 유입과 지역 식단 사이의 조직 교체 비율을 추정하여 모체 유입 대비 지역 식단에 의한 교체 정도를 파악하기 위해 지수 회전 모델(Kim et al., 2012 기반)을 적용하였다.
• 연령 추정: 관찰된 혈장-적혈구 동위원소 오프셋을 역산하는 부트스트랩 접근법을 통해 연령(출생 후 일수)을 추정하였으며, 이를 길이 기반 코호트 할당과 비교하였다.

주요 결과 (Key Results)

• 부지 차별성: 혈장과 적혈구 조직 모두에서 두 부지 간의 유의미한 동위원소 분리가 발견되었으며, 연도 효과는 유의미하지 않았다. 아네가다 상어는 한스 크리크 상어에 비해 낮은 δ¹⁵N 값을 나타냈다.
• 탄소 경로: 양쪽 부지 모두에서 상어의 δ¹³C 신호는 적색 망그로브 값(−25‰ ~ −28‰)이 아닌 토착 해초 값(−10‰ ~ −15‰)과 일치하였으며, 이는 해초 기반의 탄소 영양 경로를 확인시켜 준다. 망그로브는 구조적 은신처를 제공했으나 직접적인 탄소원로는 아니었다.
• 질소 기저선: 아네가다의 해초 δ¹⁵N은 0‰ 미만(Syringodium filiforme의 평균 −3.46‰)으로 떨어졌는데, 이는 인(P)이 제한적인 빈영양 탄산염 시스템을 나타낸다. 반면, 한스 크리크의 해초 δ¹⁵N 값은 더 높았으며, 이는 전형적인 카리브해 영양 상태를 반영한다.
• 식이 기여도: 질량 균형 모델은 두 곳 모두에서 모자라(Eucinostum spp.)를 혈장의 주요 식이 기여자(아네가다: ~56.5%, 한스 크리크: ~52.5%)로 식별하였다. 이차적 기여도는 부지에 따라 달랐는데, 아네가다 상어는 블루 크랩(Callinectes sapidus)을 더 많이 섭취한 반면, 한스 크리크의 식단은 대형 조류와 망그로브를 포함한 다양한 원천에 더 분산되어 있었다.
• 영양 단계: 한스 크리크의 치어 상어는 아네가다(TP ~4.3–4.6)보다 높은 추정 영양 단계(TP ~5.0–5.2)를 점유했다. 저자들은 이 차이를 근본적인 먹이 사슬 내 위치의 차이라기보다 아네가다의 결핍된 δ¹⁵N 기저선 때문이라고 설명한다.
• 모체 vs 지역 전환: 혈장-적혈구 오프셋은 예측된 회전율을 따랐다. 당해 연도 출생(0+) 상어는 혈장 동위원소의 부분적 교체(36–56%)를 보였으나 적혈구 교체는 최소 수준(7–12%)이었으며, 이는 모체에서 지역 자원으로의 활발한 전환을 나타낸다. 더 오래된 상어(1+, 2+)는 거의 완전한 회전을 보였다.
• 연령 검증: 동위원소 오프셋에 기반한 부트스트랩 유도 연령은 길이 기반 코호트 할당과 강한 상관관계(Pearson r = 0.98)를 보였다. 이 방법은 0+ 상어의 연령을 길이 기반 추정치와 약 10일 이내의 오차로 추정함으로써 코호트 할당을 성공적으로 검증하였다. 다만, 오프셋 곡선의 비단조적 특성으로 인해 연령이 높아질수록 불확실성이 증가하였다.

의의 및 주장 (Significance and Claims)
본 논문은 영국령 버진 제도의 레몬상어 양육지에 대한 최초의 정량적 동위원소 기저선을 제공한다고 주장한다. 주요 기여는 다음과 같다:

1. 생태적 구별: 두 양육지(40km 거리)가 지질학적 차이(화산성 vs 탄산염)로 인해 서로 다른 영양 체계와 동위원소 니치를 운영하고 있음을 입증함으로써, 지역적 일반화가 아닌 부지별 관리가 필요함을 보여주었다.
2. 모니터링을 위한 기저선: 아네가다의 결핍된 δ¹⁵N 값이 해초 초지를 퇴화시킬 수 있는 미래의 인위적 질소 농축(예: 폐수)을 탐지하는 데 민감한 기저선 역할을 한다는 점을 확립하였다.
3. 방법론적 검증: 쌍을 이룬 혈장 및 적혈구 샘플링을 양육지 체류 기간의 대리 지표 및 모체 동위원소 유입을 고려하기 위한 도구로 사용하는 것을 검증하여, 코호트 할당 및 서식지 이용 측정의 정확도를 향상시켰다.
4. 관리적 시사점: 화산성 고도 섬의 엠베이먼트와 탄산염 환초 각각의 특수한 지질학적 및 자원적 제약을 고려한 위치 특정적 해양 보호 구역(MPA)의 필요성을 뒷받침하며, 해초 보호 및 수질 모니터링에 우선순위를 둘 것을 제안한다.

본 연구는 치어 레몬상어가 양육지 사용에 있어 가소성(plasticity)을 보이지만, 양육지의 생태적 기능은 근본적으로 지질학적 설정에 의해 형성되므로 화산성 고도 섬의 엠베이먼트와 탄산염 환초에 대해 서로 다른 보존 전략이 필요하다고 결론짓는다.