Using stable isotopes to reveal site-level differences in juvenile lemon shark Negaprion brevirostris (Carcharhiniformes: Carcharhinidae) nursery habitat use in the British Virgin Islands

Resumen Técnico: Análisis de Isótopos Estables de las Guarderías de Tiburón Limón Juvenil en las Islas Vírgenes Británicas

Planteamiento del Problema
Las áreas de guardería de los tiburones se definen por la fidelidad de sitio de los juveniles y la dependencia de los recursos locales. Si bien los estudios de comportamiento documentan frecuentemente los patrones de residencia y movimiento, la medición directa de la dependencia de los recursos —específicamente cómo los tiburones juveniles utilizan las presas y los productores primarios locales— sigue siendo un área poco explorada. Además, los entornos geológicos condicionan la extensión del hábitat y la disponibilidad de recursos; sin embargo, no está claro si las áreas de guardería separadas por distancias cortas (40 km) pero con diferentes bases geológicas (isla alta volcánica frente a atolón carbonatado) sustentan vías de recursos distintas. Asimismo, la interpretación de los datos de isótopos estables en neonatos se complica por las firmas isotópicas maternas retenidas en los tejidos, lo que requiere métodos para distinguir entre el aporte materno y las señales de forrajeo local.

Metodología
El estudio empleó un análisis de isótopos estables pareados en plasma y glóbulos rojos (RBC) de 22 tiburones limón (Negaprion brevirostris) jóvenes del año (YOY) y juveniles, muestreados en mayo y junio de 2022 y 2023. El muestreo se llevó a cabo en dos sitios de guardería distintos en las Islas Vírgenes Británicas (BVI):

1. Hans Creek: Una ensenada de isla alta volcánica (Beef Island) con hábitat somero limitado (~0.15 km²).
2. Anegada: Un atolón carbonatado de baja elevación con lagunas someras extensas (>10 veces el tamaño de Hans Creek).

El muestreo concurrente de productores primarios (pastos marinos, manglares, macroalgas) y elementos de la presa (mojarras, cangrejos) estableció las líneas base específicas de cada sitio. El enfoque analítico incluyó:

• Análisis Multivariado: Se utilizaron PERMANOVA y ANOSIM para probar los efectos de sitio y año en las firmas isotópicas.
• Caracterización del Nicho: Se calcularon Áreas de Elipse Estándar corregidas para muestras pequeñas (SEAc) utilizando el paquete SIBER para evaluar la amplitud del nicho isotópico.
• Posición Trófica (TP): Se estimó mediante una ecuación de balance de masas anclada a peces de forraje locales (mojarra) como la línea base, en lugar de los productores primarios, para compensar la variabilidad en el δ¹⁵N de los pastos marinos.
• Modelos de Mezcla: Los modelos de balance de masas de Monte Carlo determinaron la contribución proporcional de diferentes fuentes dietéticas al plasma del tiburón.
• Modelado de Recambio (Turnover): Se aplicó un modelo de recambio exponencial (basado en Kim et al., 2012) tanto al plasma como a los RBC para estimar la fracción de tejido reemplazada por la dieta local frente al aporte materno.
• Estimación de Edad: Un enfoque de bootstrap invirtió los desfases de isótopos observados entre plasma y RBC para estimar la edad (días desde el nacimiento), la cual se comparó con las asignaciones de cohortes basadas en la longitud.

Resultados Clave

• Diferenciación de Sitios: Se encontró una separación isotópica significativa entre los dos sitios tanto en los tejidos de plasma como en los de RBC, sin un efecto significativo del año. Los tiburones de Anegada exhibieron valores de δ¹⁵N más bajos en comparación con los de Hans Creek.
• Vía de Carbono: Las firmas de δ¹³C de los tiburones en ambos sitios se alinearon con los valores de los pastos marinos nativos (−10‰ a −15‰) en lugar de los valores del mangle rojo (−25‰ a −28‰), confirmando una vía trófica de carbono basada en pastos marinos. Los manglares proporcionaron refugio estructural pero no fueron una fuente directa de carbono.
• Líneas Base de Nitrógeno: El δ¹⁵N de los pastos marinos en Anegada cayó por debajo de 0‰ (media de −3.46‰ para Syringodium filiforme), lo que indica un sistema carbonatado oligotrófico limitado por fósforo. En contraste, el δ¹⁵N de los pastos marinos de Hans Creek fue más alto, reflejando un régimen de nutrientes más típico del Caribe.
• Contribuciones Dietéticas: Los modelos de balance de masas identificaron a la mojarra (Eucinostomus spp.) como el principal contribuyente dietético al plasma en ambos sitios (Anegada: ~56.5%; Hans Creek: ~52.5%). Las contribuciones secundarias variaron según el sitio; los tiburones de Anegada consumieron más cangrejo azul (Callinectes sapidus), mientras que las dietas de Hans Creek estuvieron más distribuidas entre diversas fuentes, incluyendo macroalgas y mangle.
• Posición Trófica: Los tiburones juveniles en Hans Creek ocuparon una posición trófica estimada más alta (TP ~5.0–5.2) en comparación con Anegada (TP ~4.3–4.6). Los autores atribuyen esta diferencia principalmente a la línea base de δ¹⁵N empobrecida en Anegada, más que a una diferencia fundamental en la posición de los tiburones en la red trófica.
• Transición Materna vs. Local: Los desfases entre plasma y RBC siguieron las tasas de recambio predichas. Los tiburones jóvenes del año (0+) mostraron un reemplazo parcial de los isótopos del plasma (36–56%) pero un reemplazo mínimo de los RBC (7–12%), lo que indica una transición activa de los aportes maternos a los recursos locales. Los tiburones de mayor edad (1+ y 2+) mostraron un recambio casi completo.
• Validación de Edad: Las edades derivadas de bootstrap basadas en los desfases de isótopos se correlacionaron fuertmente con las asignaciones de cohortes basadas en la longitud (Pearson r = 0.98). El método validó con éxito las asignaciones de cohortes para los tiburones de 0+, estimando la edad con un margen de aproximadamente 10 días respecto a las estimaciones por longitud, aunque la incertidumbre aumentó para los tiburones de mayor edad debido a la naturaleza no monotónica de la curva de desfase.

Significancia y Reivindicaciones
El artículo afirma proporcionar la primera línea base isotópica cuantitativa para las áreas de guardería de tiburón limón en las Islas Vírgenes Británicas. Sus principales contribuciones son:

1. Distinción Ecológica: Demostrar que dos guarderías cercanas (a 40 km de distancia) operan bajo regímenes de nutrientes y nichos isotópicos distintos debido a diferencias geológicas (isla alta volcánica frente a atolón carbonatado), lo que requiere una gestión específica para cada sitio en lugar de generalizaciones regionales.
2. Línea Base para el Monitoreo: Establecer que los valores empobrecidos de δ¹⁵N en Anegada sirven como una línea base sensible para detectar futuros enriquecimientos de nitrógeno antropogénicos (por ejemplo, de aguas residuales), que podrían degradar los pastos marinos.
3. Validación Metodológica: Validar el uso del muestreo pareado de plasma y RBC como un proxy para la duración de la residencia en la guardería y como una herramienta para contabilizar el aporte isotópico materno, mejorando así la precisión de la asignación de cohortes y las métricas de uso del hábitat.
4. Implicaciones para la Gestión: Apoyar la necesidad de Áreas Marinas Protegidas (AMP) específicas de la ubicación que tengan en cuenta las restricciones geológicas y de recursos de cada guardería, con prioridad en la protección de los pastos marinos y el monitoreo de la calidad del agua.

El estudio concluye que, si bien los tiburones limón exhiben plasticidad en el uso de las guarderías, la función ecológica de estas está fundamentalmente moldeada por su entorno geológico, lo que requiere estrategias de conservación distintas para las ensenadas de islas altas volcánicas frente a los atolones carbonatados.