The chitin deacetylase TlCDA from Tilletia laevis facilitates pathogen infection by suppressing plant immunity

Tarwevelden zijn de broodmanden van de wereld, maar ze staan constant onder belegering door onzichtbare indringers. Onder de meest destructieve hiervan behoren schimmels, microscopische organismen die plantencellen binnendringen en voedingsstoffen stelen. Om zichzelf te verdedigen, hebben planten een geavanceerd immuunsysteem ontwikkeld. Ze fungeren als sentinels, die de lucht en hun eigen oppervlakken scannen op specifieke chemische handtekeningen die door indringers zijn achtergelaten. Een van de meest voorkomende handtekeningen is chitine, een taai, structureel materiaal dat de celwanden van schimmels vormt. Wanneer een plant fragmenten van chitine detecteert, slaat zij alarm en zet zij een cascade van verdedigingsmechanismen in gang die kunnen bestaan uit de snelle productie van giftige chemicaliën om de indringer te doden, of de bewuste dood van geïnfecteerde cellen om de verspreiding te stoppen. Het is een spel van hoog inzet waarbij de schimmel verstoppertje speelt, waarbij de schimmel zijn aanwezigheid moet maskeren om te overleven.

In deze biologische wapenwedloop hebben sommige schimmels geleerd om hun eigen uiterlijk te veranderen. Ze produceren enzymen die hun celwanden chemisch modificeren, waardoor de veelzeggende chitine-handtekening die het immuunsysteem van de plant gebruikt, effectief wordt uitgewist. Deze strategie stelt hen in staat om de verdediging van de plant te passeren en een infectie te vestigen. Een nieuwe studie gepubliceerd door onderzoekers van de Chinese Academie voor Landbouwwetenschappen richt zich op een specifieke schimmel genaamd Tilletia laevis, die een verwoestende ziekte veroorzaakt die bekend staat als gewone smut (common bunt) in tarwe. De onderzoekers ontdekten dat deze schimmel een gespecialiseerd instrument gebruikt om zijn identiteit te maskeren, en zij hebben gedetailleerd beschreven hoe dit instrument werkt en waarom het essentieel is voor het succes van de schimmel.

De wetenschappers identificeerden een door de schimmel geproduceerd eiwit genaamd TlCDA. Dit eiwit fungeert als een chemische gum. Zijn taak is om specifieke chemische groepen van de chitine in de eigen celwand van de schimmel te verwijderen, waardoor het wordt getransformeerd in een andere stof genaamd chitosan. In tegen tegenstelling tot chitine, activeert chitosan de immuunalarmen van de plant niet. De onderzoekers ontdekten dat de schimmel grote hoeveelheden van dit eiwit produceert aan het begin van een infectie, wat suggereert dat het een cruciale eerste stap is in het invasieproces. Om te bewijzen dat TlCDA inderdaad een actief enzym is, testte het team dit in een laboratoriumsetting en bevestigde dat het succesvol deze chemische transformatie kon uitvoeren. Ze verifieerden ook dat het eiwit door de schimmel wordt uitgescheiden, wat betekent dat het buiten de schimmelcel wordt vrijgegeven om van buitenaf op de celwand te werken.

Om te begrijpen wat er gebeurt wanneer dit eiwit ontbreekt, creëerden de onderzoekers een versie van de schimmel die geen TlCDA kon produceren. Zonder deze chemische gum had de schimmel aanzienlijke problemen. In laboratoriumtests groeide de mutante schimmel veel langzamer dan de normale versie. Belangrijker nog, wanneer de mutante schimmel werd blootgesteld aan chitinase, een enzym dat planten van nature produceren om de celwanden van schimmels af te breken, werd de mutante schimmel gemakkelijk vernietigd. De normale schimmel, beschermd door TlCDA, kon deze aanval weerstaan. Dit bevestigde dat de primaire rol van het eiwit het beschermen van de schimmel is tegen de chemische wapens van de plant.

De studie verplaatste zich vervolgens naar levende planten om te zien hoe dit moleculaire schild het algemene infectieproces beïnvloedt. De onderzoekers introduceerden het TlCDA-eiwit in de bladeren van een veelvoorkomend modelplant, tabak. Ze observeerden dat de aanwezigheid van dit eiwit de plant ervan weerhield een normale verdediging op te zetten. Specifiek voorkwam het eiwit dat de plant reactieve zuurstofsoorten produceerde, wat toxische uitbarstingen van chemicaliën zijn die worden gebruikt om indringers te doden, en het stopte de plant met het activeren van zijn defensieve genen. In een apart experiment lieten het team zien dat het eiwit de plant kon tegenhouden om zijn eigen geïnfecteerde cellen te doden, een proces dat bekend staat als geprogrammeerde celdood, dat vaak wordt gebruikt om een infectie te beperken. In essentie werkt TlCDA als een suppressor, die het immuunsysteem van de plant kalmeert en de schimmel toestaat om onopgemerkt binnen te komen.

Toen de onderzoekers tarweplanten infecteerden met de mutante schimmel die geen TlCDA bezat, waren de resultaten onmiskenbaar. De mutante schimmel was veel minder succesvol in het veroorzaken van ziekte. Terwijl de normale schimmel bijna 58 procent van de tarweplanten infecteerde en zware, zwarte gallen vol sporen produceerde, infecteerde de mutant slechts ongeveer 22 procent. Bovendien was de hoeveelheid schimmelmateriaal die in de door de mutant geïnfecteerde planten werd gevonden, ongeveer een derde van wat er in planten werd gevonden die door de normale schimmel waren geïnfecteerd. De mutant slaagde er ook niet in om zijn sporen te beschermen tegen de chitineverbrekende enzymen van de plant, wat leidde tot een dramatische daling van de kiemingsgraad van de sporen wanneer ze aan deze enzymen werden blootgesteld.

Deze bevindingen schetsen een duidelijk beeld van hoe Tilletia laevis zijn gastheer verovert. De schimmel vertrouwt niet alleen op brute kracht; hij vertrouwt op misleiding. Door TlCDA uit te scheiden, verandert hij chemisch zijn eigen pantser, waardoor hij onzichtbaar wordt voor de immuunsensoren van de plant. Dit stelt de schimmel in staat om de initiële verdediging te omzeilen, de toxische chemische aanvallen te vermijden en een voet aan de grond te krijgen in de tarwe. De studie suggereert dat dit eiwit een cruciaal wapen is in het arsenaal van de schimmel, en zonder dit eiwit is de schimmel aanzienlijk verzwakt. Omdat het eiwit zo centraal staat in het infectieproces, stellen de onderzoekers voor dat het als doelwit kan dienen voor nieuwe manieren om de ziekte te bestrijden. Door methoden te ontwikkelen om de werking van TlCDA te blokkeren, zouden boeren in staat kunnen zijn de natuurlijke capaciteit van de tarweplant te herstellen om de schimmel te zien en te bestrijden, wat een nieuwe weg biedt voor de bescherming van de wereldwijde tarwevoorraden tegen deze hardnekkige dreiging.