Endophytic entomopathogenic fungi remodel phyllosphere microbiome and metabolome to suppress Spodoptera frugiperda and enhance parasitoid biocontrol

Nos vastos campos da agricultura, as plantas não são meras vítimas passivas de insetos famintos; elas são participantes ativas em uma complexa guerra química. Quando uma planta é atacada, ela frequentemente responde produzindo compostos defensivos ou alterando sua química interna para se tornar menos apetitosa ou mais tóxica para o invasor. No entanto, as plantas não travam essas batalhas sozinhas. Elas hospedam comunidades de organismos microscópicos em suas folhas e dentro de seus tecidos, conhecidas como o microbioma. Esses pequenos residentes podem influenciar a saúde da planta, às vezes impulsionando seu crescimento ou ajudando-a a resistir a doenças. Os cientistas há muito se perguntam se poderíamos aproveitar esses aliados naturais para proteger as plantações sem depender de sprays químicos agressivos. Uma via promissora envolve o uso de fungos benéficos que vivem dentro das plantas sem prejudicá-las, conhecidos como endófitos. Esses fungos podem atuar como guarda-costas invisíveis, mudando o ambiente interno da planta de maneiras que confundem ou enfraquecem as pragas.

Um estudo recente de pesquisadores da Universidade de Guizhou, na China, explora como duas linhagens específicas desses fungos amigáveis podem ajudar a proteger o milho, uma cultura global vital, da lagarta-do-cartucho. Esta praga é uma comedora voraz que se espalhou rapidamente pelo mundo, causando danos massivos aos campos de milho. Os pesquisadores queriam entender não apenas se esses fungos poderiam deter as lagartas, mas como eles o faziam. Eles observaram todo o sistema: o crescimento da planta de milho, as minúsculas bactérias e fungos que vivem em suas folhas, os compostos químicos que a planta produzia e como essas mudanças afetavam tanto a praga quanto um inimigo natural da praga, uma pequena vespa que põe seus ovos dentro da lagarta. O objetivo era ver se esses fungos poderiam tornar a planta uma fortaleza melhor e uma aliada melhor para a vespa, criando uma parceria de três vias para controlar a infestação.

Os pesquisadores começaram introduzindo duas linhagens de fungos diferentes, chamadas GL-5 e H8, em jovens mudas de milho. Eles fizeram isso derramando um líquido contendo esporos de fungos no solo ao redor das raízes, permitindo que os fungos crescessem dentro da planta. À medida que as mudas cresciam, a equipe media seu tamanho e saúde. Ambas as linhagens de fungos ajudaram as plantas a crescer mais alto e a desenvolver raízes e folhas mais longas em comparação com as plantas que não receberam tratamento. As plantas tratadas com os fungos eram visivelmente mais vigorosas, sugerindo que esses convidados microscópicos não estavam apenas vivendo lá, mas estavam ativamente ajudando seu hospedeiro a prosperar. Esse impulso inicial no crescimento preparou o cenário para a próxima fase do experimento, onde os pesquisadores introduziram as larvas da lagarta-do-cartucho às plantas tratadas.

Quando as lagartas comeram as folhas das plantas tratadas com fungos, seu desenvolvimento foi lançado ao caos. As lagartas que se alimentaram das plantas com a linhagem GL-5 demoraram muito mais para crescer através de seus estágios iniciais, e muitas morreram antes de se tornarem adultas. As lagartas que comeram as plantas tratadas com H8 também sofreram, particularmente em seus estágios larvais tardios e como pupas. O tamanho físico das lagartas que sobreviveram era menor, e elas pesavam significativamente menos do que aquelas que comeram folhas não tratadas. Para as lagartas que conseguiram se tornar adultas, sua capacidade de reprodução foi severamente prejudicada. Aquelas alimentadas por plantas tratadas com GL-5 botaram muito menos ovos, e o tempo que levaram para começar a botar ovos foi muito maior. Essencialmente, os fungos transformaram a planta de milho em uma dieta difícil que retardou as lagartas, atrofiou seu crescimento e reduziu sua capacidade de gerar descendentes.

O estudo também observou o que estava acontecendo dentro da planta e da praga para explicar esses resultados. Os pesquisadores descobriram que os fungos mudaram a composição química das folhas de milho. A linhagem GL-5 fez com que a planta acumulasse níveis mais altos de certos compostos defensivos, especificamente flavonoides e ácidos fenólicos, que são conhecidos por deter insetos. Ao mesmo tempo, os fungos alteraram a comunidade de bactérias que vivem na superfície da folha. A linhagem GL-5 estimulou o crescimento de um tipo específico de bactéria chamada Enterobacter, que está ligada à produção desses compostos defensivos. Em contraste, a linhagem H8 estimulou uma bactéria diferente chamada Chryseobacterium e alterou o metabolismo de açúcar da planta. Essas mudanças na química da planta e em seus vizinhos microbianos interromperam o próprio sistema interno da lagarta. As lagartas que comeram as plantas tratadas tiveram problemas para processar toxinas, com suas enzimas de desintoxicação sobrecarregadas ou suprimidas, deixando-as vulneráveis e incapazes de se desenvolver adequadamente.

Talvez a descoberta mais surpreendente tenha sido como essas mudanças afetaram um inimigo natural da lagarta-do-cartucho: uma vespa parasitária chamada Microplitis manilae. Esta vespa caça as lagartas botando seus ovos dentro delas, eventualmente matando o hospedeiro. Os pesquisadores queriam saber se as plantas tratadas com fungos ajudariam ou prejudicariam essas vespas úteis. Eles descobriram que a linhagem GL-5 realmente tornou as vespas mais eficazes. Quando as vespas foram permitidas a caçar lagartas que se alimentaram de plantas tratadas com GL-5, elas parasitaram com sucesso mais delas, e os casulos das vespas que produziram eram mais pesados e fortes. Isso sugere que as mudanças na planta tornaram as lagartas alvos mais fáceis para as vespas, talvez ao enfraquecer as lagartas ou mudar os sinais que elas enviam. No entanto, a linhagem H8 não proporcionou o mesmo benefício às vespas, destacando que diferentes linhagens de fungos podem ter efeitos muito específicos e distintos em todo o ecossistema.

O estudo conclui que esses fungos endofíticos são ferramentas poderosas para o manejo de pragas, mas eles funcionam de maneiras diferentes dependendo da linhagem utilizada. A linhagem GL-5 parece ser a escolha superior para uma estratégia combinada, pois não apenas enfraquece a praga diretamente, mas também impulsiona o desempenho dos predadores naturais que ajudam a controlá-la. Ao remodelar a química interna da planta e a comunidade de micróbios em suas folhas, esses fungos criam um ambiente onde a praga luta para sobreviver e se reproduzir, enquanto seus inimigos naturais prosperam. Essa pesquisa oferece um vislumbre de um futuro onde os agricultores podem usar esses aliados microscópicos para proteger suas plantações, contando com as complexas relações entre plantas, fungos, insetos e bactérias para manter campos saudáveis sem a necessidade de intervenção química pesada. Os achados fornecem um mecanismo claro de como essas interações funcionam, abrindo caminho para formas mais sustentáveis e eficazes de combater uma das pragas mais destrutivas da agricultura.