Endophytic entomopathogenic fungi remodel phyllosphere microbiome and metabolome to suppress Spodoptera frugiperda and enhance parasitoid biocontrol

Dans les vastes champs de l'agriculture, les plantes ne sont pas de simples victimes passives d'insectes affamés ; elles sont des participantes actives à une guerre chimique complexe. Lorsqu'une plante est attaquée, elle répond souvent en produisant des composés défensifs ou en modifiant sa chimie interne pour la rendre moins appétissante ou plus toxique pour l'envahisseur. Cependant, les plantes ne mènent pas ces batailles seules. Elles hébergent des communautés d'organismes microscopiques sur leurs feuilles et au sein de leurs tissus, connues sous le nom de microbiome. Ces minuscules résidents peuvent influencer la santé de la plante, boostant parfois sa croissance ou l'aidant à résister aux maladies. Les scientifiques se demandent depuis longtemps si nous pourrions exploiter ces alliés naturels pour protéger les cultures sans dépendre de pulvérisations chimiques agressives. Une voie prometteuse implique l'utilisation de champignons bénéfiques qui vivent à l'intérieur des plantes sans leur nuire, appelés endophytes. Ces champignons peuvent agir comme des gardes du corps invisibles, modifiant l'environnement interne de la plante de manières qui déroutent ou affaiblissent les ravageurs.

Une étude récente de chercheurs de l'Université de Guizhou en Chine explore comment deux souches spécifiques de ces champignons amicaux pourraient aider à protéger le maïs, une culture mondiale vitale, contre la légionnaire d'automne. Ce ravageur est un mangeur vorace qui s'est propagé rapidement à travers le monde, causant des dommages massifs aux champs de maïs. Les chercheurs voulaient comprendre non seulement si ces champignons pouvaient arrêter les vers, mais aussi comment ils le faisaient. Ils ont examiné l'ensemble du système : la croissance de la plante de maïs, les bactéries et les champignons minuscules vivant sur ses feuilles, les composés chimiques que la plante produisait, et comment ces changements affectaient à la fois le ravageur et un ennemi naturel du ravageur, une minuscule guêpe qui pond ses œufs à l'intérieur du ver. L'objectif était de voir si ces champignons pouvaient faire de la plante une meilleure forteresse et un meilleur allié pour la guêpe, créant ainsi un partenariat tripartite pour contrôler l'infestation.

Les chercheurs ont commencé par introduire deux souches fongiques différentes, nommées GL-5 et H8, dans de jeunes semis de maïs. Ils ont procédé en versant un liquide contenant des spores fongiques sur le sol autour des racines, permettant aux champignons de croître à l'intérieur de la plante. À mesure que les semis grandissaient, l'équipe mesurait leur taille et leur santé. Les deux souches fongiques ont aidé les plantes à pousser plus haut et à développer des racines et des feuilles plus longues par rapport aux plantes n'ayant reçu aucun traitement. Les plantes traitées avec les champignons étaient visiblement plus vigoureuses, suggérant que ces invités microscopiques ne se contentaient pas d'y vivre, mais aidaient activement leur hôte à prospérer. Ce coup de pouce initial à la croissance a préparé le terrain pour la phase suivante de l'expérience, où les chercheurs ont introduit les larves de la légionnaire d'automne aux plantes traitées.

Lorsque les légionnaires ont mangé les feuilles des plantes traitées par les champignons, leur développement a été plongé dans le chaos. Les vers qui se sont nourris des plantes avec la souche GL-5 ont mis beaucoup plus de temps à traverser leurs premiers stades de développement, et beaucoup sont morts avant de devenir adultes. Les vers qui ont mangé les plantes traitées avec H8 ont également éprouvé des difficultés, particulièrement lors de leurs stades larvaires tardifs et en tant que nymphes. La taille physique des vers qui ont survécu était plus petite, et ils pesaient significativement moins que ceux qui avaient mangé des feuilles non traitées. Pour les vers qui ont réussi à devenir adultes, leur capacité de reproduction a été sévèrement entravée. Ceux nourris avec les plantes traitées par GL-5 ont pondu beaucoup moins d'œufs, et le temps nécessaire pour qu'ils commencent à pondre a été beaucoup plus long. Essentiellement, les champignons avaient transformé les plants de maïs en un régime difficile qui ralentissait les vers, freinait leur croissance et réduisait leur capacité à produire une progéniture.

L'étude a également examiné ce qui se passait à l'intérieur de la plante et du ravageur pour expliquer ces résultats. Les chercheurs ont découvert que les champignons changeaient la composition chimique des feuilles de maïs. La souche GL-5 a provoqué l'accumulation de niveaux plus élevés de certains composés défensifs, spécifiquement des flavonoïdes et des acides phénoliques, qui sont connus pour détourner les insectes. Parallèlement, les champignons ont modifié la communauté de bactéries vivant à la surface de la feuille. La souche GL-5 a encouragé la croissance d'un type spécifique de bactérie appelée Enterobacter, qui est liée à la production de ces composés défensifs. En revanche, la souche H8 a encouragé une bactérie différente, Chryseobacterium, et a modifié le métabolisme des sucres de la plante. Ces changements dans la chimie de la plante et ses voisins microbiens ont perturbé le système interne du ver. Les vers qui ont mangé les plantes traitées ont eu des difficultés à traiter les toxines, leurs enzymes de détoxification étant soit surchargées, soit supprimées, les laissant vulnérables et incapables de se développer correctement.

La découverte la plus surprenante fut peut-être la façon dont ces changements affectaient un ennemi naturel de la légionnaire d'automne : une guêpe parasitoïde appelée Microplitis manilae. Cette guêpe chasse les vers en pondant ses œufs à l'intérieur d'eux, finissant par tuer l'hôte. Les chercheurs voulaient savoir si les plantes traitées par les champignons aideraient ou nuiraient à ces guêpes utiles. Ils ont découvert que la souche GL-5 rendait en fait les guêpes plus efficaces. Lorsque les guêpes étaient autorisées à chasser les vers ayant été nourris sur des plantes traitées par GL-5, elles parvenaient à parasiter davantage d'entre eux, et les cocons de guêpes qu'elles produisaient étaient plus lourds et plus robustes. Cela suggère que les changements dans la plante ont rendu les vers de cibles plus faciles pour les guêpes, peut-être en affaiblissant les vers ou en changeant les signaux qu'ils émettent. Cependant, la souche H8 n'a pas apporté le même bénéfice aux guêpes, soulignant que différentes souches fongiques peuvent avoir des effets très spécifiques et distincts sur l'ensemble de l'écosystème.

L'étude conclut que ces champignons endophytes sont des outils puissants pour la gestion des ravageurs, mais qu'ils fonctionnent de différentes manières selon la souche utilisée. La souche GL-5 semble être le choix supérieur pour une stratégie combinée, car elle non seulement affaiblit directement le ravageur, mais booste également la performance des prédateurs naturels qui aident à le contrôler. En remodelant la chimie interne de la plante et la communauté de microbes sur ses feuilles, ces champignons créent un environnement où le ravageur lutte pour survivre et se reproduire, tandis que ses ennemis naturels prospèrent. Cette recherche offre un aperçu d'un futur où les agriculteurs pourraient utiliser ces alliés microscopiques pour protéger leurs cultures, en comptant sur les relations complexes entre les plantes, les champignons, les insectes et les bactéries pour maintenir des champs sains sans le besoin d'interventions chimiques lourdes. Les conclusions fournissent un mécanisme clair de la manière dont ces interactions fonctionnent, ouvrant la voie à des méthodes plus durables et efficaces pour combattre l'un des ravageurs les plus destructeurs de l'agriculture.