Evolution of an unstable sex determination system in white Guinea yam (Dioscorea rotundata)

En el mundo de las plantas, las reglas de la reproducción son sorprendentemente fluidas. Mientras que muchos animales tienen sexos fijos determinados por cromosomas que nunca cambian, las plantas con flores suelen mostrar un enfoque más flexible. Algunas especies son estrictamente masculinas o femeninas, mientras que otras pueden producir ambos tipos de flores en un mismo individuo, o incluso cambiar su sexo de un año a otro. Esta variabilidad, conocida como expresión sexual inestable, es un enigma común para los científicos que intentan comprender cómo las plantas deciden si cultivar flores masculinas o femeninas. Para los agricultores, esta imprevisibilidad es un obstáculo significativo. En cultivos que son vitales para alimentar al mundo, la incapacidad de controlar de manera fiable el sexo dificulta la obtención de nuevas variedades con mejores rendimientos o resistencia a enfermedades. Si no se puede obligar a una planta a autopolinizarse porque sigue cambiando su sexo, los fitomejoradores no pueden fijar fácilmente los rasgos deseables.

Un equipo de investigadores ha descubierto ahora el mecanismo detrás de esta inestabilidad en el ñame de Guinea blanco, un cultivo de tubérculo que es un alimento básico para millones de personas en África Occidental y Central. Al mapear el código genético de la planta con un detalle sin precedentes, descubrieron que el ñame utiliza un interruptor genético específico que involucra una diminuta molécula llamada microARN para determinar su sexo. Este interruptor no es un simple botón de encendido y apagado, sino un sistema que puede ser influenciado por factores ambientales, lo que explica por qué la misma planta puede ser hembra un año y macho al siguiente. El descubrimiento revela un sistema de determinación del sexo evolucionado recientemente que es distinto de los encontrados en otras especies de ñame relacionadas, ofreciendo un nuevo camino hacia la estabilización de este cultivo crucial para la seguridad alimentaria futura.

El ñame de Guinea blanco, conocido científicamente como Dioscorea rotundata, es una planta dioica, lo que significa que los individuos son típicamente machos o hembras. Esta separación crea un importante cuello de botella para los programas de fitomejoramiento. A diferencia de los cultivos que pueden autopolinizarse, los ñames requieren una planta masculina para fertilizar a una planta femenina para producir semillas. Este proceso es lento e ineficiente, lo que dificulta la introducción de nuevas mejoras genéticas. Además, los investigadores han observado durante mucho tiempo que el sexo de estos ñames no siempre es estable. Una planta identificada como hembra podría producir repentinamente flores masculinas, o una sola planta podría tener tanto flores masculinas como femeninas en diferentes ramas, una condición llamada monoecia. Esta variabilidad ha dificultado la predicción de cómo se comportará una planta de una temporada de cultivo a otra.

Para resolver este misterio, los investigadores recurrieron al genoma de la planta, el conjunto completo de instrucciones genéticas transportadas en sus células. Se centraron en un par específico de cromosomas, conocidos como los cromosomas Z y W, que son responsables de la determinación del sexo en esta especie. En este sistema, las plantas con dos cromosomas Z son siempre machos, mientras que aquellas con un cromosoma Z y un cromosoma W pueden ser hembras, machos o monoicas. El equipo generó un mapa de alta resolución de estos cromosomas a partir de una sola planta de ñame que exhibía tanto flores masculinas como femeninas. Esto permitió comparar las dos versiones del cromosoma lado a lado, buscando las diferencias genéticas específicas que podrían desencadenar el cambio entre sexos.

Su investigación reveló una región distinta en el cromosoma W que falta en el cromosoma Z. Esta área, que abarca unos 170.000 letras del código genético, contiene un gen único que produce un microARN. Los microARN son pequeñas moléculas que actúan como reguladores, uniéndose a otros mensajes genéticos y silenciándolos. En el ñame de Guinea blanco, este microARN específico, llamado dro-miR432, se encuentra solo en plantas que portan el cromosoma W. Los investigadores descubrieron que esta molécula tiene como objetivo un gen llamado PGL3, que está involucrado en el desarrollo del polen. Cuando el microARN está presente, suprime el gen PGL3, reduciendo efectivamente la producción de flores masculinas. Cuando el microARN está ausente o es menos activo, el gen PGL3 es libre de funcionar, permitiendo que se desarrollen las flores masculinas.

El estudio proporciona pruebas sólidas de que la presencia de este microARN es la clave de la expresión sexual inestable observada en estos ñames. En las plantas donde el microARN está plenamente activo, la supresión del gen de desarrollo masculino conduce a flores femeninas. Sin embargo, debido a que el sistema depende de una molécula reguladora en lugar de un cambio estructural permanente, el nivel de supresión puede variar. Los investigadores observaron que la cantidad de este microARN fluctúa, lo que explica por qué una sola planta puede producir flores femeninas en un año y masculinas en otro. Confirmaron este mecanismo insertando el gen del microARN en una planta diferente, la planta de tabaco, y demostrando que silenciaba con éxito el gen objetivo, tal como lo hace en el ñame.

Este descubrimiento también arroja luz sobre la historia evolutiva del ñame. Los investigadores compararon los cromosomas sexuales del ñame de Guinea blanco con los de otras dos especies de ñame, el ñame silvestre y el ñame de agua. Descubrieron que el ñame de Guinea blanco utiliza un conjunto de genes completamente diferente y un tipo de disposición cromosómica distinto para determinar el sexo. Mientras que las otras especies dependen de interruptores genéticos diferentes, el ñame de Guinea blanco evolucionó este sistema basado en microARN de forma relativamente reciente. La región genética responsable de este sistema parece haber sido heredada de sus ancestros silvestres, que también portan la misma variación genética. Esto sugiere que la inestabilidad del sexo en el ñame cultivado no es un defecto, sino un remanente de sus orígenes silvestres, donde la flexibilidad pudo haber sido una ventaja.

Las implicaciones de este hallazgo se extienden más allá de la ciencia básica. Al identificar el interruptor genético específico que controla el sexo, los fitomejoradores ahora tienen una herramienta potencial para estabilizar el cultivo. Si los científicos logran controlar la actividad de este microARN, podrían crear variedades de ñame que produzcan consistentemente un solo tipo de flor, o quizás incluso plantas que produzcan flores tanto masculinas como femeninas de manera fiable. Esto permitiría a los agricultores autopolinizar sus cultivos, acelerando drásticamente el proceso de fitomejoramiento y permitiendo el desarrollo rápido de nuevas variedades que sean más productivas y resilientes. Para un cultivo que alimenta a una gran parte de la población mundial, comprender y dominar este interruptor genético podría ser un paso transformador hacia la garantía de la seguridad alimentaria en los años venideros.