Evolution of an unstable sex determination system in white Guinea yam (Dioscorea rotundata)

Dans le monde végétal, les règles de la reproduction sont d'une fluidité surprenante. Alors que de nombreux animaux possèdent des sexes fixes déterminés par des chromosomes qui ne changent jamais, les plantes à fleurs affichent souvent une approche plus flexible. Certaines espèces sont strictement mâles ou femelles, tandis que d'autres peuvent produire les deux types de fleurs sur un même individu, ou même changer de sexe d'une année à l'autre. Cette variabilité, connue sous le nom d'expression sexuelle instable, est un casse-tête courant pour les scientifiques qui tentent de comprendre comment les plantes décident de produire des fleurs mâles ou femelles. Pour les agriculteurs, cette imprévisibilité constitue un obstacle majeur. Dans les cultures qui sont vitales pour nourrir le monde, l'incapacité à contrôler de manière fiable le sexe rend difficile la création de nouvelles variétés dotées de meilleurs rendements ou d'une meilleure résistance aux maladies. Si une plante ne peut pas être forcée de s'autopoliniser parce qu'elle change constamment de sexe, les sélectionneurs ne peuvent pas facilement fixer les traits désirables.

Une équipe de chercheurs a maintenant découvert le mécanisme derrière cette instabilité chez l'igname blanche, une culture de tubercules qui est un aliment de base pour des millions de personnes en Afrique de l'Ouest et centrale. En cartographiant le code génétique de la plante avec un niveau de détail sans précédent, ils ont découvert que l'igname utilise un interrupteur génétique spécifique impliquant une minuscule molécule appelée micro-ARN pour déterminer son sexe. Cet interrupteur n'est pas un simple bouton marche-arrêt, mais un système qui peut être influencé par des facteurs environnementaux, ce qui explique pourquoi une même plante peut être femelle une année et mâle la suivante. Cette découverte révèle un système de détermination du sexe récemment évolué, qui est distinct de ceux trouvés chez d'autres espèces d'ignames apparentées, offrant une nouvelle voie pour stabiliser cette culture cruciale pour la sécurité alimentaire future.

L'igname blanche, connue scientifiquement sous le nom de Dioscorea rotundata, est une plante dioïque, ce qui signifie que les individus sont généralement soit mâles, soit femelles. Cette séparation crée un goulot d'étranglement majeur pour les programmes de sélection. Contrairement aux cultures qui peuvent s'autopoliniser, les ignames nécessitent une plante mâle pour féconder une plante femelle afin de produire des graines. Ce processus est lent et inefficace, ce qui rend difficile l'introduction de nouvelles améliorations génétiques. De plus, les chercheurs ont longtemps observé que le sexe de ces ignames n'est pas toujours stable. Une plante identifiée comme femelle peut soudainement produire des fleurs mâles, ou une seule plante peut porter à la fois des fleurs mâles et femelles sur différentes branches, une condition appelée monoécie. Cette variabilité a rendu difficile la prédiction du comportement d'une plante d'une saison de croissance à l'autre.

Pour résoudre ce mystère, les chercheurs se sont tournés vers le génome de la plante, l'ensemble complet des instructions génétiques transportées dans ses cellules. Ils se sont concentrés sur une paire spécifique de chromosomes, connus sous les noms de chromosomes Z et W, qui sont responsables de la détermination du sexe dans cette espèce. Dans ce système, les plantes possédant deux chromosomes Z sont toujours mâles, tandis que celles possédant un chromosome Z et un chromosome W peuvent être femelles, mâles ou monoïques. L'équipe a généré une carte à haute résolution de ces chromosomes à partir d'un seul plant d'igname présentant à la fois des fleurs mâles et femelles. Cela a permis de comparer les deux versions du chromosome côte à côte, en cherchant la différence génétique spécifique qui pourrait déclencher le basculement entre les sexes.

Leur investigation a révélé une région distincte sur le chromosome W qui est absente du chromosome Z. Cette zone, qui s'étend sur environ 170 000 lettres de code génétique, contient un gène unique qui produit un micro-ARN. Les micro-ARN sont de petites molécules qui agissent comme des régulateurs, se liant à d'autres messages génétiques et les réduisant au silence. Dans l'igname blanche, ce micro-ARN spécifique, nommé dro-miR432, n'est présent que dans les plantes qui portent le chromosome W. Les chercheurs ont découvert que cette molécule cible un gène appelé PGL3, qui intervient dans le développement du pollen. Lorsque le micro-ARN est présent, il supprime le gène PGL3, réduisant ainsi efficacement la production de fleurs mâles. Lorsque le micro-ARN est absent ou moins actif, le gène PGL3 est libre de fonctionner, permettant le développement des fleurs mâles.

L'étude fournit des preuves solides que la présence de ce micro-ARN est la clé de l'expression sexuelle instable observée chez ces ignames. Dans les plantes où le micro-ARN est pleinement actif, la suppression du gène de développement mâle conduit à des fleurs femelles. Cependant, comme le système repose sur une molécule régulatrice plutôt que sur un changement structurel permanent, le niveau de suppression peut varier. Les chercheurs ont observé que la quantité de ce micro-ARN fluctue, ce qui explique pourquoi une même plante peut produire des fleurs femelles une année et des fleurs mâles l'année suivante. Ils ont confirmé ce mécanisme en insérant le gène du micro-ARN dans une autre plante, le tabac, et en montrant qu'il parvenait à réduire au silence le gène cible, tout comme il le fait dans l'igname.

Cette découverte éclaire également l'histoire évolutive de l'igname. Les chercheurs ont comparé les chromosomes sexuels de l'igname blanche avec ceux de deux autres espèces d'ignames, l'igname sauvage et l'igname d'eau. Ils ont découvert que l'igname blanche utilise un ensemble de gènes complètement différent et un type d'arrangement chromosomique différent pour déterminer le sexe. Tandis que les autres espèces s'appuient sur des commutateurs génétiques différents, l'igname blanche a développé ce système basé sur le micro-ARN relativement récemment. La région génétique responsable de ce système semble avoir été héritée de ses ancêtres sauvages, qui portent également cette même variation génétique. Cela suggère que l'instabilité du sexe chez l'igname cultivée n'est pas un défaut, mais un vestige de ses origines sauvages, où la flexibilité pouvait être un avantage.

Les implications de cette découverte dépassent la recherche fondamentale. En identifiant l'interrupteur génétique spécifique qui contrôle le sexe, les sélectionneurs disposent désormais d'un outil potentiel pour stabiliser la culture. Si les scientifiques parviennent à contrôler l'activité de ce micro-ARN, ils pourraient créer des variétés d'ignames qui produisent systématiquement un seul type de fleur, ou peut-être même des plantes qui produisent de manière fiable des fleurs mâles et femelles. Cela permettrait aux agriculteurs d'autopoliniser leurs cultures, accélérant considérablement le processus de sélection et permettant le développement rapide de nouvelles variétés plus productives et plus résilientes. Pour une culture qui nourrit une grande partie de la population mondiale, comprendre et maîtriser cet interrupteur génétique pourrait être une étape transformatrice vers la garantie de la sécurité alimentaire dans les années à venir.