Random neural networks match observed dimensionality of neural population recordings and motivate stronger experimental tests

Énoncé du problème
Les réseaux de neurones connectés de manière aléatoire ont longtemps servi de cadre théorique pour étudier la dynamique collective dans les populations neuronales. Cependant, les comparaisons quantitatives entre ces modèles minimaux et les enregistrements expérimentaux modernes à grande échelle sont restées limitées. Une observation centrale en neurosciences expérimentales est que l'activité des populations neuronales est souvent de faible dimensionnalité, ce qui signifie que les motifs de décharge de nombreux neurones varient selon seulement quelques modes coordonnés plutôt que de manière indépendante. Bien que cette faible dimensionnalité ait souvent été interprétée comme une preuve d'une connectivité spécialement organisée et finement ajustée, il reste une question ouverte de savoir si une telle faible dimensionnalité peut émerger de manière générique à partir d'interactions récurrentes aléatoires sans ajustement fin. Des travaux théoriques antérieurs utilisant la théorie du champ moyen dynamique (DMFT) ont calculé la dimensionnalité des réseaux aléatoires dans la limite d'un temps de mesure infini et sans entrées externes. Ce travail comble le fossé entre la théorie et l'expérience en déterminant si un réseau aléatoire à structure minimale peut rendre compte quantitativement de la faible dimensionnalité observée dans les données réelles lorsque des contraintes expérimentales réalistes — spécifiquement un temps de mesure fini et des entrées comportementales externes — sont incorporées.

Méthodologie
Les auteurs emploient un modèle standard de réseau de neurones récurrents aléatoires (Sompolinsky et al.) avec $N$ neurones, où la matrice de couplage $J$ est échantillonnée à partir d'une distribution gaussienne de moyenne nulle ($J_{ij} \sim \mathcal{N}(0, g^2/N)$). Pour modéliser les contextes comportementaux, le réseau reçoit des entrées externes indépendantes du temps $f_i$, échantillonnées à partir d'une distribution gaussienne de moyenne nulle avec une intensité $I$. La dynamique est régie par un modèle de taux en temps continu avec une non-linéarité $\phi(h) = \text{erf}(\sqrt{\pi}h/2)$.

L'outil théorique central est la théorie du champ moyen dynamique (DMFT), étendue pour gérer :

1. Les entrées externes : Décomposition de l'activité en une « réponse ordonnée » ($\bar{r}$), qui est la réponse moyennée dans le temps à l'entrée, et en un « chaos temporel » ($\tilde{r}$), représentant les fluctuations résiduelles.
2. Le temps de mesure fini ($T$) : Dérivation d'expressions analytiques pour les statistiques mesurées sur une fenêtre finie $T$, reconnaissant que la dimensionnalité mesurée dépend du rapport entre le temps de mesure et le temps d'autocorrélation du chaos ($\tau_{\tilde{C}}$).
3. L'analyse multi-contexte : Utilisation de méthodes de répliques pour calculer les statistiques à travers plusieurs contextes comportementaux (différentes entrées externes) afin d'évaluer la géométrie du « nuage » de réponses ordonnées.

Les grandeurs clés calculées incluent :

• Le ratio de participation (PR) : Utilisé comme mesure linéaire de la dimensionnalité pour le chaos temporel et les réponses ordonnées.
• La similarité cosinus (CS) : Mesurant la similarité entre les réponses ordonnées à travers différents contextes.
• La similarité d'orientation (OS) : Mesurant la similarité entre les axes principaux (ellipsoïdes de covariance) du chaos temporel à travers les contextes.

Contributions et résultats clés

• Accord quantitatif avec les expériences : Les auteurs montrent que lorsque le temps de mesure fini et les entrées externes sont inclus, la dimensionnalité prédite par un réseau aléatoire à structure minimale est quantitativement cohérente avec les données expérimentales du cortex moteur de primates (PMd et M1) lors de tâches de saisie. Plus précisément, le modèle reproduit les valeurs de faible dimensionnalité observées dans les expériences pour des durées de mesure réalistes ($T \sim 1$ s) et des nombres de neurones ($N \sim 800$).
• Limites de la dimensionnalité en tant que discriminateur : Malgré cet accord, les auteurs constatent que dans le régime défini par les durées expérimentales actuelles, la dimensionnalité prédite est faible et relativement insensible aux paramètres du réseau (tels que le gain $g$ ou l'intensité de l'entrée $I$). Par conséquent, les mesures de dimensionnalité seules ne peuvent pas distinguer entre un réseau aléatoire à structure minimale et un réseau possédant des structures de câblage spécifiques supplémentaires. L'accord peut simplement refléter la fenêtre de mesure limitée plutôt que l'absence de structure.
• Dimensionnalité non monotone du chaos temporel : La dimensionnalité à long terme du chaos temporel ($PR_\infty$) varie de manière non monotone avec l'intensité de l'entrée externe. Elle augmente initialement lorsque de faibles entrées alignent les fluctuations avec les directions de forte variance du chaos autonome, puis diminue lorsque de fortes entrées poussent les neurones dans des régions de faible gain de la non-linéarité, supprimant le chaos.
• Sensibilité différentielle des mesures géométriques :
  • Similarité de la réponse ordonnée (CS) : La similarité entre les réponses moyennées dans le temps à travers les contextes reste élevée et sature rapidement à mesure que l'intensité de l'entrée augmente, préservant la similarité des entrées. Cette métrique est principalement sensible aux propriétés des neurones individuels.
  • Similarité d'orientation du chaos temporel (OS) : En revanche, l'orientation de l'ellipsoïde de fluctuation (chaos temporel) change rapidement avec l'intensité de l'entrée. Même lorsque les réponses ordonnées sont très similaires, les structures de fluctuation sous-jacentes peuvent se décorréler de manière significative. Cette métrique est plus sensible à la structure du réseau que la dimensionnalité.
  • Dimensionnalité multi-contexte : La dimensionnalité du nuage de réponses ordonnées à travers plusieurs contextes croît systématiquement avec le nombre de contextes échantillonnés. Cela fournit une ligne de base contre laquelle les données expérimentales peuvent être comparées pour détecter des écarts par rapport au modèle minimal.

Signification
L'article soutient que la faible dimensionnalité dans les enregistrements de populations neuronales ne doit pas être considérée comme une preuve définitive d'une structure de circuit spécialement organisée. Un réseau aléatoire à structure minimale, soumis à des contraintes expérimentales réalistes (temps fini et entrées externes), produit naturellement une activité de faible dimensionnalité comparable aux observations expérimentales. Par conséquent, la simple observation d'une faible dimensionnalité est insuffisante pour inférer la présence d'une connectivité finement ajustée.

Pour déterminer si un réseau possède une structure au-delà des interactions aléatoires, les auteurs proposent que les expériences doivent aller au-delà des simples comptages de dimensionnalité. Ils identifient des grandeurs géométriques spécifiques qui fournissent des tests plus rigoureux :

1. La dépendance non monotone de la dimensionnalité du chaos temporel vis-à-vis de l'intensité de l'entrée.
2. La décroissance rapide de la similarité d'orientation (OS) entre les structures de chaos temporel à travers différents contextes comportementaux.
3. L'échelle de la dimensionnalité multi-contexte avec le nombre de contextes échantillonnés.

Des écarts par rapport aux prédictions quantitatives du réseau aléatoire à structure minimale pour ces mesures spécifiques indiqueraient la présence d'une organisation supplémentaire, non aléatoire, dans la connectivité neuronale sous-jacente. Ce travail fournit un cadre quantitatif pour concevoir des expériences afin de distinguer entre la dynamique aléatoire générique et les calculs structurés.