Ancient sex compatibility genes underlie tissue differentiation in mushrooms

La vie complexe repose souvent sur un plan de construction. Chez les animaux et les plantes, une cellule fécondée unique se divise et s'organise pour devenir une version miniature de l'adulte, dotée d'organes distincts comme des cœurs, des feuilles ou des racines. Ce processus, connu sous le nom d'embryogenèse, crée des tissus spécialisés qui accomplissent des tâches spécifiques. Les champignons, cependant, construisent leurs structures complexes d'une manière totalement différente. Au lieu de diviser des cellules pour former des organes, ils font pousser de longs tubes filamenteux appelés hyphes qui se ramifient et s'entrelacent. Pendant des siècles, les scientifiques ont débattu pour savoir si ces tapis de fils tissés, qui forment les champignons, possèdent de véritables tissus aux fonctions spécialisées, ou s'ils ne sont que des agrégats lâches de cellules similaires. La question est restée difficile à trancher car les filaments sont microscopiques et les structures sont minuscules, ce qui rend difficile la compréhension de la manière dont une partie d'un champignon pourrait différer génétiquement d'une autre.

Une équipe de chercheurs a désormais cartographié l'activité génétique d'un champignon avec un niveau de détail jamais atteint auparavant, révélant que ces structures fongiques possèdent bel et bien de véritables tissus. En étudiant le champignon coprin noir, ils ont découvert que différentes régions du corps fructifère activent des ensembles de gènes uniques, créant des zones fonctionnelles distinctes, un peu comme les organes d'un corps humain. Plus surprenant encore, le système génétique qui contrôle la façon dont ces champignons trouvent des partenaires s'est avéré être le même système qui dirige la croissance de leurs tissus. Cela suggère que l'évolution a réutilisé un signal d'accouplement ancien pour résoudre le problème complexe de la construction d'une structure multicellulaire à partir de simples filaments.

Pour découvrir ces motifs cachés, les chercheurs se sont tournés vers un champignon modèle, Coprinopsis cinerea. Ils ont commencé par faire pousser le champignon dans un environnement contrôlé et ont attendu qu'il forme ses minuscules corps fructifiants en développement. En utilisant une technique de microdissection par capture laser, ils ont découpé le champignon en sections extrêmement fines et ont utilisé un laser pour isoler des régions microscopiques spécifiques de tissu. Ils ont collecté des échantillons de neuf types de tissus différents, allant de la peau externe protectrice au cœur interne où les spores sont produites, et ce, depuis les premiers stades de la croissance jusqu'au champignon presque mature. Comme les échantillons étaient si petits, l'équipe a dû développer des méthodes spécialisées pour extraire et séquencer l'ARN, qui agit comme un registre de quels gènes sont actifs dans chaque endroit spécifique.

Les cartes génétiques qui en ont résulté ont montré une division du travail claire. Les chercheurs ont constaté que les couches externes du champignon, qui protègent l'intérieur délicat, exprimaient des gènes liés à la défense et à la résistance à l'eau. Ces régions produisaient des protéines qui repoussent l'eau et repoussent les insectes ou d'autres champignons. En revanche, les tissus du cœur interne, qui forment le chapeau, la tige et les lamelles, étaient occupés par des gènes impliqués dans la croissance rapide, la production d'énergie et la division cellulaire. Les lamelles, qui produisent les spores, présentaient une signature génétique unique axée sur la réparation et la réplication de l'ADN. Cette séparation nette de l'activité génétique a confirmé que les différentes parties du champignon ne sont pas seulement physiquement distinctes, mais sont fonctionnellement spécialisées, opérant comme de véritables tissus ayant des rôles dédiés.

La découverte la plus inattendue est apparue lorsque les chercheurs ont cherché les commutateurs maîtres qui contrôlent cette différenciation. Ils ont découvert que les gènes les plus actifs dans des tissus spécifiques n'étaient pas ceux typiquement associés au développement chez les animaux ou les plantes. Au lieu de cela, les régulateurs clés étaient des gènes impliqués dans l'accouplement. Chez les champignons, l'accouplement se produit généralement avant la formation du corps fructifère, lorsque deux filaments compatibles fusionnent. Ce processus repose sur des signaux chimiques appelés phéromones et des récepteurs qui permettent aux filaments de reconnaître un partenaire. L'étude a révélé que ces mêmes gènes de phéromones et de récepteurs, ainsi que les enzymes qui aident à les traiter, sont activés dans des tissus spécifiques pendant la croissance du champignon.

Pour prouver que ces gènes étaient réellement à l'origine de la formation des tissus, les chercheurs ont créé des versions mutantes du champignon où des gènes d'accouplement spécifiques étaient désactivés. Lorsqu'ils ont supprimé ces gènes, les champignons n'ont pas se sont pas développés correctement. Certains mutants présentaient des chapeaux malformés ou collés, tandis que d'autres ne parvenaient pas du tout à former des lamelles. Dans certains cas, les champignons ont cessé de croître à un stade très précoce. Ces résultats ont démontré que le système d'accouplement n'était pas seulement un vestige du passé, mais qu'il était activement requis pour construire le champignon. Les chercheurs ont conclu que l'évolution avait coopté ce système de communication ancien, qui aidait à l'origine les filaments à se trouver, pour aider désormais les filaments à s'organiser en une structure multicellulaire complexe.

L'étude a également examiné comment ces modèles génétiques ont évolué au cours de millions d'années. En comparant les gènes du champignon à ceux d'autres champignons, l'équipe a découvert que les gènes responsables de la spécialisation des tissus sont anciens, remontant à des centaines de millions d'années. Cependant, la manière spécifique dont ces gènes sont utilisés pour construire des tissus semble être une innovation plus récente. Les chercheurs ont observé qu'à mesure que le champignon se développe, l'activité génétique devient plus conservée, ce qui signifie que les stades ultérieurs reposent sur des programmes génétiques plus anciens et plus stables. Ce schéma est différent de celui observé chez les animaux, où les premiers stades sont souvent les plus conservés. Chez les champignons, le dernier tissu à émerger, les lamelles, exprime l'ensemble de gènes le plus ancien, reflétant leur rôle de site primaire pour la production de spores.

Ce travail fournit la première explication génétique claire de la manière dont les champignons construisent leurs formes complexes. Il montre que malgré une croissance à partir de simples filaments, ces champignons atteignent un niveau d'organisation comparable à celui des animaux et des plantes. Les conclusions suggèrent que la capacité à former des tissus complexes n'est pas limitée aux organismes qui croissent par division cellulaire, mais peut aussi émerger chez des organismes qui croissent par extension de filaments. En détournant un ancien système d'accouplement pour contrôler le développement, les champignons ont trouvé une solution unique au défi de construire un corps multicellulaire. Cette découverte comble une lacune dans notre compréhension de l'évolution de la vie complexe, montrant que la nature peut arriver à des solutions similaires — des tissus et des organes spécialisés — par des voies génétiques très différentes.