Ranunculus flowers produce numerous carpels via evolutionarily rewiring of the canonical AGAMOUS-WUSCHEL developmental module

La plupart des fleurs sont construites selon un rythme précis et répétitif. Elles commencent par un petit amas de cellules en forme de dôme à l'extrémité d'une tige, appelé méristème floral. Cet amas agit comme un chantier de construction, produisant les parties de la fleur dans un ordre spécifique : d'abord les feuilles protectrices extérieures, puis les pétales colorés, suivis des étamines mâles, et enfin les carpelles femelles tout au centre. Dans la grande majorité des plantes à fleurs, ce chantier de construction s'arrête dès que les parties femelles commencent à se former. Le résultat est une fleur possédant de nombreuses parties mâles mais seulement quelques parties femelles, un modèle qui est resté inchangé pendant des millions d'années. Les scientifiques ont compris depuis longtemps qu'un interrupteur génétique spécifique, impliquant une protéine qui maintient le chantier et une autre qui ordonne l'arrêt, contrôle ce timing. Lorsque le signal d'arrêt arrive, le site s'aplatit et aucune nouvelle partie ne peut être ajoutée.

Mais la nature enfreint occasionnellement les règles. Chez certaines plantes, le chantier de construction refuse de se fermer. Au lieu de s'arrêter après quelques parties femelles, il continue de croître, produisant des dizaines ou même des centaines de carpelles. Cela crée une fleur qui ressemble à un cône dense et duveteux plutôt qu'à une fleur typique. Pendant longtemps, les chercheurs ne savaient pas comment ces plantes parvenaient à maintenir leurs chantiers de construction ouverts alors que d'autres les fermaient. S'agissait-il d'une simple erreur dans le code génétique, ou d'un recâblage plus complexe des instructions ? Une nouvelle étude sur la famille des renoncules, portant spécifiquement sur une espèce appelée Ranunculus sceleratus, a enfin révélé la réponse. Les chercheurs ont découvert que cette plante n'a pas seulement brisé le signal d'arrêt ; elle a complètement recâblé la machinerie génétique pour transformer le signal d'arrêt en un signal de départ, permettant à la fleur de produire un nombre extraordinaire de parties femelles.

Les chercheurs ont commencé par comparer le comportement cellulaire de Ranunculus sceleratus, qui produit plus de 150 carpelles, avec un proche parent, Nigella damascena, qui n'en produit qu'environ cinq. En utilisant une technique qui leur permet d'observer les cellules vivantes se diviser et s'étendre en temps réel, ils ont observé une différence frappante. Dans la plante possédant peu de carpelles, les cellules à l'extrémité de la fleur cessent de se diviser et de s'étendre dès que les parties femelles apparaissent, provoquant l'aplatissement et la fermeture du chantier de construction. Dans la plante possédant de nombreux carpelles, les cellules continuent de se diviser et de s'étendre vigoureusement même après la formation des premières parties femelles. Cette activité soutenue maintient le chantier de construction en forme de dôme et spacieux, offrant de la place pour que des centaines de nouveaux carpelles se développent. L'étude a montré que les cellules de la fleur à haut nombre de carpelles ne se divisaient pas seulement plus souvent ; elles devenaient également plus grandes, créant une surface beaucoup plus vaste pour contenir les organes supplémentaires.

Pour comprendre pourquoi les cellules continuaient de croître, l'équipe a examiné les gènes responsables de la gestion du chantier de construction. Dans la plupart des plantes, un gène appelé WUS agit comme le moteur qui maintient le site actif, tandis qu'un gène appelé AG agit comme le frein, désactivant WUS lorsque les parties femelles sont prêtes. Dans la plante possédant peu de carpelles, le frein fonctionne parfaitement : une fois que les parties femelles commencent, le gène AG réduit au silence le gène WUS, et la construction s'arrête. Cependant, dans la plante possédant de nombreux carpelles, les chercheurs ont découvert que la plante possédait deux copies du gène WUS au lieu d'une seule, résultat d'un ancien événement de duplication. Plus important encore, la façon dont ces gènes se comportaient avait changé. Une copie du gène continuait de fonctionner au centre de la fleur, maintenant le site ouvert. L'autre copie, cependant, avait déplacé son activité vers les parties mâles de la fleur, les étamines.

La découverte la plus surprenante fut la manière dont le gène du frein, AG, interagissait avec ces nouvelles copies du gène WUS. Dans les plantes normales, AG supprime WUS. Mais dans ce renoncule, le gène AG activait en réalité l'une des copies de WUS. Au lieu de fermer le chantier de construction, la présence des parties mâles signalait désormais au site de continuer. Les chercheurs ont retracé ce changement jusqu'à la séquence d'ADN située juste avant le début du gène. Dans l'ancêtre de ces plantes, cette région ne possédait pas de site de liaison spécifique pour la protéine AG. Mais dans la lignée ayant mené au renoncule à haut nombre de carpelles, deux nouveaux sites de liaison sont apparus dans cette région. Ces nouveaux sites ont permis à la protéine AG de s'accrocher au gène et de l'activer, plutôt que de l'éteindre. Ce changement unique dans le manuel d'instructions génétiques a inversé la relation entre les deux gènes, passant d'un signal d'arrêt à un signal de départ.

L'étude confirme que ce recâblage est la clé de la forme unique de la fleur. Lorsque les chercheurs ont inhibé les gènes AG dans la plante à haut nombre de carpelles, la fleur a cessé de produire autant de carpelles et est devenue plus petite, ressemblant à ses parents à faible nombre de carpelles. Lorsqu'ils ont inhibé les gènes WUS, le chantier de construction s'est totalement effondré et la fleur ne s'est pas développée correctement. Les preuves suggèrent que l'évolution de cette plante n'a pas nécessité une refonte complète de son système génétique. Au lieu de cela, une simple duplication d'un gène, suivie de l'ajout de deux petits sites de liaison dans son ADN, a suffi pour recâbler une boucle de développement fondamentale. Cela a permis à la fleur d'ignorer les signaux de timing habituels et de continuer à construire des parties femelles bien après que le reste de la plante l'aurait fait.

Cette découverte offre un exemple clair de la manière dont des traits complexes nouveaux peuvent surgir grâce à des changements petits et spécifiques dans le code génétique. Elle montre que la diversité des formes florales que nous voyons dans la nature n'est pas seulement une question de mutation aléatoire, mais est souvent le résultat d'un bricolage évolutif précis des interrupteurs qui contrôlent la croissance. En transformant un signal d'arrêt en un signal de départ, ce renoncle a réussi à créer une structure florale qui est à la fois rare et hautement spécialisée. La recherche souligne que les règles régissant la façon dont les plantes construisent leurs corps sont flexibles, et que quelques lettres supplémentaires dans une séquence d'ADN peuvent conduire à une transformation spectaculaire de la forme finale d'un être vivant.