From cooperation to predation: the evolutionary origins of phagocytosis

技術的要約：協力から捕食へ：食細胞作用（ファゴサイトーシス）の進化論的起源

問題提起
真核生物の起源は、真核生物への重要な進化の転換点であると広く考えられており、多くの場合、古細菌のホストとアルファプロテオバクテリアの祖先（ミトコンドリア）との間の共生関係に関連付けられている。このイベントの重要な前提条件は、食細胞作用（他の細胞を飲み込む能力）の進化である。しかし、食細胞作用の進化は一つのパラドックスを提示している。すなわち、競争的な環境においては捕食が明確な利益（資源獲得と競合者の排除）をもたらす一方で、そのような形質がいかにして協力的なコミュニティから進化し得るのかが不明確である点である。もし祖先的な関係が相互に有益なもの（シントロフィー／共生）であったならば、パートナーを消費することは一見すると不適応となる。さらに、現存するプロカリオートにおける食細胞作用の稀少性は、その出現における重大な障壁を示唆している。本論文は、どのような生態学的および進化的条件下で、捕食的な表現型（食細胞作用）が協力的なシステムから進化し得るのか、また、そのような捕ら食者が祖先の協力的なコミュニティと共存できるのかを調査するものである。

方法論
著者らは、微生物間の相互作用をモデル化するために、動的システム論の枠組みと適応力学（アダプティブ・ダイナミクス）および侵入解析を用いている。

1. 基礎となる協力モデル: システムは、よく混合されたケモスタット内の2つの種、$X$と$Y$から始まる。

   • 種$X$は資源$R_X$を消費し、廃棄物である副産物$B$を生成する。
   • $B$は$R_X$に結合して食べられない化合物$R^\circ_X$を形成することで、$X$に対して阻害剤として作用する。
   • 種$Y$は$R_Y$を消費するが、同時に$B$を資源としても利用する。
   • これにより、シントロフィック（共生）なループが形成される：$Y$は$X$の廃棄物から利益を得、一方で$X$は$Y$による阻害剤$B$の除去から利益を得る。
   • システムは、資源の流入、消費、廃棄物の生成、および個体群成長を記述する一連の常微分方程式（ODE）を用いてモデル化される。

2. 侵入解析: 著者らは、混合栄養戦略を示す変異種$X_M$を、$X$から派生したものとして導入する。

   • $X_M$は$R_X$を消費する祖先的な能力を保持しつつ、食細胞作用を通じて$Y$を捕食する能力も獲得する。
   • この戦略は、捕食の割合$p \in [0, 1]$によって定義される。$p=1$の場合、変異種は純粋な捕食者となり、$p=0$の場合、それは祖先$X$と全く同じ挙動を示す。
   • 侵入基準は、協力的なシステムの定常状態に導入された小さな変異個体群の初期成長率（$\lambda$）を計算することによって決定される。

3. 進化のダイナミクス: 研究では、連続的な侵入に対するシステムの応答を追跡する：

   • 被食者の進化: 捕食圧（特に$B$を消費する効率の変化）に対する種$Y$の応答。
   • 捕食者の飽和: 確立されたコミュニティに対して、異なる捕食割合（$p_2, p_3, \dots$）を持つ後続の変異種が侵入できる可能性。
   • 切り替えコスト: 生物学的なリアリズムに対処するため、混合栄養生物（摂食戦略を$R_X$の消費と捕食の間で切り替えるもの）に対してコスト（$s$）を課す。これにより、純粋なスペシャリスト（$X$と純粋な捕食者$X_P$）と、ジェネラリストとしての混合栄養生物（$X_S$）を区別する。

主な貢献と結果

• 戦略からの侵入の独立性: 解析の結果、協力的なコミュニティに捕食的な変異種が侵入する「成功」は、その捕食割合$p$には依存しないことが明らかになった。侵入条件は、被食者（$Y$）の豊富さと、捕食から得られる成長の利益（$k_M$）のみに依存する。被食者個体群が十分に多ければ、$p > 0$であるいかなる変異種も侵入が可能である。
• 共存のための臨界閾値: 侵入自体は任意の$p$で可能であるが、侵入の「結果」は臨界閾値$p_{crit}$に依存する。
  • $p < p_{crit}$の場合、変異種は共有資源$R_X$を巡って祖先種$X$を駆逐し、$X$を絶滅に追い込む。
  • $p > p_{crit}$の場合、変異種は$X$および$Y$と共存する。注目すべきは、純粋な捕食者（$p=1$）であっても、協力的なペアと常に共存できる点である。
• 生態学的飽和と中立性: 切り替えコストが存在しない場合、システムは3種が共存する状態（2つの協力者と1つの捕食者、あるいは複数の捕食者変異体）へと向かう。しかし、3種が共存すると、生態学的ニッチは飽和する。異なる捕食割合を持つ後続の変異種は、成長率ゼロ（$\lambda = 0$）で侵入することになり、進化的中立性が生じる。コミュニティの組成は一意的ではなく、複数の混合栄養戦略が理論的に共存し得る。
• 切り替えコストによる安定化: 摂食モードを切り替える能力に対して代謝コスト（$s$）を課すと、進化的中立性は消失する。
  • 混合栄養生物（$X_S$）はスペシャリストよりも適応度が低い。
  • システムは、3つのスペシャリスト種（元の協力者$X$、協力者$Y$、および純粋な捕食者$X_P$）からなる、一意の進化的に安定なコミュニティ（ESS）へと進化する。
  • この安定した状態では、これ以上の混合栄養的な変異種は侵入できず、種を明確な栄養段階へと分離させる。

意義と主張
本論文は、食細胞作用が、事前の敵対的な関係を必要とせずに、協力的なコミュニティから進化し得ることを示すと主張している。著者らは以下の通り述べている：

1. 前駆体としての協力: 協力的な生態系は、捕食の進化を支えるために必要な被食者の豊富さを提供し得るのであり、これは捕食が競争のみから進化しなければならないという概念に異を唱えるものである。
2. 共存: 結果として生じる捕食者は、必ずしも協力的なコミュニティを排除するわけではなく、むしろ祖先の協力者と安定して共存し、3種からなるコミュニティを形成する。
3. 専門化: 切り替えコストの導入は進化的中立性の問題を解決し、スペシャリストによる安定したコミュニティ構造を予測する。これは、現存するプロカリオートにおける食細胞作用の稀少性に対する一つの説明を提供している。すなわち、一度専門化した捕食者が確立されると、混合栄養（二重の摂食）戦略を維持または進化させるための選択圧が減少し、種を明確な生態学的ニッチへと固定させるのである。

著者らは、自身のモデルが複雑な進化史の簡略化であり、物理的な制約（細胞骨格装置）やその他の生態学的要因（外部消化、公共財）も重要な役割を果たしていることを認め、控えめなトーンを維持している。しかしながら、本研究は、協力から捕食への移行がいかにして起こり得るかについての理論的基礎を提供しており、それが真核生物へと至る共生イベントに必要な条件を促進する可能性を示唆している。