Microbial community context shapes the evolutionary outcome of bacteria evolved on tomato plants
本研究は、トマト植物に適応するシュードモナス属細菌の進化の軌跡は、定住する微生物コミュニティの存在によって根本的に形作られ、それによって、単独での進化と比較して、表現型の結果、ゲノムの多様性、および変異パターンが変化することを示している。
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植物に生息する細菌は、常に二重の課題に直面している。植物自体の物理的な防御や化学的な環境を乗り越えて適応しなければならない一方で、同じ葉を共有する他の微生物との間で、空間や資源をめぐる競争にも立ち向かわなければならないのである。数十年にわたり、細菌の進化を研究してきた科学者たちは、細菌を隣人から離して単独で培養することで、この現実を簡略化して捉えてきた。この手法は、変化の主要な要因は宿主植物のみであるという仮定に基づいている。しかし、野生下において、細菌が真空状態で存在することは稀である。細菌は、隣人が助けたり、妨げたり、あるいは無視したりする複雑なコミュニティの一部なのである。この微生物の群れが存在することで、進化の方向性が変わるのかどうかを理解することは、特に、農家が作物を保護したり成長を促進したりするために有益な細菌に頼っている農業において極めて重要である。もし、助けとなる細菌の進化の経路が、単に他の存在に囲まれているという理由だけで変化してしまうのであれば、これらの微生物を実社会での利用のために栽培する戦略は、その「付き添い」となる存在を考慮に入れなければならない。
最近の研究において、研究者たちは、トマトの植物上に生息する細菌の進化が、微生物コミュニティの存在によってどのように形作られるかを検証することを目的とした。彼らは、植物の世界でそれぞれ異なる役割を果たす3種類の異なるPseudomonas（シュードモナス）属細菌に焦点を当てた。一つは病気を引き起こすよく知られた病原菌であり、もう一つは植物の成長を助ける候補となる有益な細菌であり、そして三つ目は、状況に応じて友にも敵にもなり得る日和見的な細菌である。研究チームは、これらの細菌を若いトマトの苗上で12世代にわたって培養した。半分は、各細菌を単独で成長させた条件、すなわちモノカルチャー（単一培養）で行われた。残りの半分は、同じ細菌を固定された14種類の他の微生物種とともに成長させ、混雑したポリカルチャー（多種混合培養）環境を作り出した。これらの二つの設定下で進化した細菌を比較することで、研究者たちは、葉の社会的な環境が細菌の適応を変えるのかどうかを見極めることができた。
結果は、進化の結末が細菌の種類と、その周囲にいる仲間の両方に大きく依存していることを示した。病原菌を単独で成長させた場合、それは試験管内で非常に速く増殖するように進化したが、この速度には代償が伴った。つまり、実際の植物上での病気を引き起こす能力が低下したのである。また、祖先ほど植物への定着もできなくなっていた。これは、病原菌が競争から解放されると、ラボの設定で急速に増殖するのに役立つ形質へと進化する可能性がある一方で、宿主での生存には不向きになる可能性があることを示唆している。対照的に、有益な細菌は異なるパターンを示した。他の微生物とともに進化した場合、その細菌は植物への定着能力が大幅に向上し、競争しなければならない混雑した環境においても繁栄した。興味深いことに、日和見的な細菌は、単独であっても群れの中にいても、その行動や成長にほとんど変化を示さなかった。これは、その進化の経路がより硬直しているか、あるいはこれらの特定の圧力に対して緩衝されていることを示唆している。
研究者たちはさらに、細菌の内部を調査し、どのような遺伝的変化がこれらの違いを駆動しているのかを探った。彼らは、環境がDNAに明確な痕跡を残していることを見出した。隔離された環境で進化した細菌は、単一の支配的な遺伝的解決策に落ち着く傾向がある。これは、一つの変異が個体群全体を支配するプロセスである。しかし、混雑したコミュニティの中で進化した細菌は、より多くの遺伝的多様性を保持しており、多くの異なる変異が同一の個体群内で共存していた。また、混雑した環境は、「ハイパーミューテーター（超変異株）」、すなわち通常よりもはるかに速い速度で遺伝的変化を蓄積する株の出現を促した。このことは、隣人との競争という絶え間ない圧力が、細菌に対して、単一の経路にコミットするのではなく、より幅広い遺伝的な選択肢を開放し続けることを強いていることを示唆している。
おそらく最も驚くべきことに、本研究は、ラボにおける最適な成長条件が、必ずしもフィールドにおける最良の細菌を生み出すわけではないことを明らかにした。混雑したコミュニティの中で最もよく進化した有益な細菌は、植物への定着力が最も強くなったが、単独で最も速く成長したバージョンは、その速度を植物への定着力の向上へと転換させることはできなかった。この乖離は、微生物を用いて農業を改善しようとするあらゆる人々にとっての重要な教訓を浮き彫りにしている。すなわち、微生物の歴史は重要であるということだ。無菌の試験管の中で完璧に見える株であっても、植物表面の複雑な社会的景観をナビゲートすることを学んでこなければ、実社会では失敗する可能性がある。本研究は、細菌の生態学的役割と、それが進化するコミュニティの文脈が、その将来に永続的な刻印を残すことを結論づけている。つまり、これら微小な生物がどのように振る舞うかを予測するには、その遺伝学だけでなく、彼らが住む混雑し、競争の激しい世界を理解する必要があるということである。
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