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Sexual and intrapopulation variation in the territorial calls of the Blue Petrel (Halobaena caerulea) on Diego Ramírez Island, Chile

Este estudo demonstra que os chamados territoriais dos Petréis-azuis na Ilha Diego Ramírez exibem diferenças sexuais distintas, particularmente no número de elementos e no tempo delta, revelando também assinaturas vocais individuais significativas e variação acústica intrapopulacional.

Autores originais: Carlos Barrientos, Víctor Raimilla, Erik M. Sandvig, Heraldo V. Norambuena

Publicado 2026-08-21

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CC BY 4.0

Autores originais: Carlos Barrientos, Víctor Raimilla, Erik M. Sandvig, Heraldo V. Norambuena

Artigo original sob licença CC BY 4.0 (https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/). ⚕️ Esta é uma explicação gerada por IA de um preprint que não foi revisado por pares. Não é aconselhamento médico. Não tome decisões de saúde com base neste conteúdo. Ler aviso legal completo

Nas águas remotas e ventosas do Oceano Antártico, a vida de muitas aves marinhas gira em torno de um único e crítico desafio: encontrar um parceiro no escuro. Para espécies que nidificam em colônias densas em ilhas isoladas, as pistas visuais são frequentemente inúteis assim que o sol se põe. Em vez disso, essas aves dependem inteiramente do som para navegar no caos de milhares de vizinhos, localizar suas tocas e identificar seus parceiros. Essa dependência da voz levou os cientistas a um campo chamado bioacústica, que estuda como os animais produzem e utilizam o som. Em muitos grupos de aves, apenas os machos cantam para atrair as fêmeas, mas na ordem das aves marinhas conhecida como petréis, tanto machos quanto fêmeas vocalizam. Esse traço único significa que toda a população está constantemente cantando, criando uma paisagem acústica complexa onde cada indivíduo deve ser distinto o suficiente para ser reconhecido, mas semelhante o suficiente para pertencer à mesma espécie. Compreender essas vozes ajuda pesquisadores a monitorar populações sem perturbar as aves, oferecendo uma maneira não invasiva de contá-las e estudar seu comportamento em alguns dos lugares mais inacessíveis da Terra.

Na Ilha Diego Ramírez, um arquipélago acidentado ao largo da ponta sul do Chile que abriga quase 80% da população mundial de Petrel-azul, pesquisadores partiram para decodificar os cantos específicos desta espécie. O Petrel-azul é uma ave marinha subantártica que nidifica em tocas e é ativa principalmente à noite. A equipe, liderada por Carlos Barrientos e Heraldo V. Norambuena, registrou os chamados territoriais das aves em nidificação durante a temporada de reprodução de 2011. Eles não capturaram nem manipularam as aves; em vez disso, usaram microfones sensíveis para capturar os sons conforme as aves chamavam de suas tocas. O objetivo era determinar se esses chamados continham informações únicas o suficiente para distinguir um pássaro de outro e se havia diferenças claras entre as vozes de machos e fêmeas.

A análise revelou padrões distintos na forma como os dois sexos utilizam suas vozes. A diferença mais óbvia residia na duração dos chamados. As fêmeas de Petrel-azul produziam cantos significativamente mais longos, contendo entre 10 e 18 elementos sonoros individuais, ou notas. Em contraste, os machos cantavam frases mais curtas, consistindo tipicamente de apenas 5 a 9 elementos. Além do número de notas, os pesquisadores mediram o tom e o tempo de cada som. Eles descobriram que a duração das notas, conhecida como delta de tempo, era uma forma confiável de distinguir entre os sexos. Embora o tom das notas variasse, o tempo específico dos sons fornecia o sinal mais claro de gênero. Isso confirma que, mesmo em uma espécie onde ambos os sexos cantam, suas vozes não são idênticas; elas carregam assinaturas específicas que permitem que as aves se reconheçam.

Talvez mais importante, o estudo demonstrou que as aves individuais possuem suas próprias impressões digitais vocais únicas. Ao analisar as variações sutis de tom e tempo em muitos registros, os pesquisadores descobriram que os chamados de diferentes machos eram distintos o suficiente para serem identificados como provenientes de indivíduos específicos. Testes estatísticos mostraram que as diferenças entre um pássaro e outro eram muito maiores do que as variações naturais na voz de um único pássaro de um momento para o outro. De fato, os pesquisadores conseguiram identificar corretamente o macho específico por trás de uma gravação cerca de 65% das vezes, uma taxa de sucesso muito superior ao que ocorreria pelo acaso. Isso sugere que cada Petrel-azul possui uma assinatura vocal única, tal como uma voz humana, que permite que seja reconhecido por seu parceiro e vizinhos na escuridão total da colônia.

As descobertas destacam que a voz do Petrel-azul é uma ferramenta sofisticada para a sobrevivência em um mundo noturno e lotado. A frequência dos sons, particularmente as notas agudas e a amplitude entre os tons mais baixos e mais altos, provou ser as características mais consistentes para identificar indivíduos. Esses traços acústicos estão provavelmente ligados à estrutura física do trato vocal da ave, tornando-os estáveis e confiáveis ao longo do tempo. Como as aves são tão fiéis aos seus locais de reprodução, essas vozes individuais ajudam a manter os laços sociais e os laços de paridade ao longo de muitos anos. O estudo conclui que ouvir esses chamados oferece um método poderoso e não invasivo para conservacionistas monitorarem a saúde e o tamanho desta enorme população. Simplesmente registrando os sons no escuro, os cientistas podem agora contar e rastrear essas aves esquivas sem nunca precisar perturbar seus ninhos, garantindo que a população na Ilha Diego Ramírez possa ser protegida para o futuro.

Enunciado do Problema
A bioacústica serve como uma ferramenta crítica e não invasiva para a sistemática aviária, conservação e o estudo da comunicação animal. Dentro da ordem Procellariiformes, as vocalizações são particularmente significativas devido aos hábitos noturnos do grupo, à alta filopatria e ao fato de as fêmeas vocalizarem com tanta frequência quanto os machos — um traço frequentemente negligenciado na literatura ornitológica. Apesar da importância dos chamados para a formação de pares e escolha de parceiros em espécies como o Petrel-azul (Halobaena caerulea), há uma necessidade de caracterizar esses chamados territoriais tanto em nível sexual quanto individual. Especificamente, permanece incerto até que ponto existe variação intrapopulacional nos chamados de H. caerulea e se esses sinais acústicos contêm informação suficiente para a identificação individual, o que é essencial para o monitoramento desta espécie em seu principal local de reprodução, o Arquipélago de Diego Ramírez.

Metodologia
O estudo utilizou um conjunto de dados de 3m de gravações de chamados territoriais de indivíduos nidificantes de H. caerulea em Diego Ramírez Island, Chile, coletados durante a temporada de reprodução de 2011. As gravações foram capturadas utilizando um gravador Zoom H4n e um microfone Sennheiser ME66/K6, armazenadas em formato WAV (24 bits, 44,1 kHz).

A análise acústica foi realizada utilizando o Raven Pro 1.4. Os pesquisadores mediram cinco parâmetros por elemento de chamada: frequência baixa, frequência alta, delta de frequência (alta menos baixa), delta de tempo e frequência de pico. Adicionalmente, o número de elementos por vocalização foi registrado. A identificação do sexo baseou-se em critérios estabelecidos por Bretagnolle & Genevois (1997).

A análise estatística foi conduzida no R v.4.3. Para abordar a estrutura hierárquica dos dados (elementos aninhados em chamadas, aninhadas em indivíduos), foram empreados modelos lineares mistos (LMM) para comparar os sexos, com a chamada e o indivíduo incluídos como interceptos aleatórios. Testes de Mann–Whitney não paramétricos sobre as médias de nível individual serviram como uma verificação de validação. Para avaliar a variação individual, o estudo calculou coeficientes de variação (CV) para determinar a razão entre a variabilidade entre indivíduos e dentro do indivíduo ( $CV_w$ ). Além disso, a Análise Discriminante Linear (LDA) com validação cruzada de "deixar um fora" (leave-one-out) e a Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) foram utilizadas para avaliar o potencial de identidade individual nos chamados dos machos. A Análise de Componentes Principais (PCA) foi aplicada para identificar os caracteres acústicos que mais contribuem para a variação observada.

Resultados Principais

Variação Sexual: As fêmeas produziram chamados com um número significativamente maior de elementos (média = 12,6, amplitude 10–18) em comparação aos machos (média = 6,6, amplitude 5–9).
Parâmetros Acústicos: Ao considerar a hierarquia dos dados, o delta de tempo foi o único parâmetro que diferenciou consistentemente e significativamente os sexos ( $P < 0,001$ ). O delta de frequência mostrou uma diferença marginal ( $P = 0,038$ ), enquanto as frequências alta, baixa e de pico não diferiram significativamente entre os sexos.
Variação Individual: Os coeficientes de variação indicaram que a frequência baixa, a frequência alta e o delta de frequência foram os caracteres mais individualmente conservados ( $CV_w > 1,0$ ).
Assinatura Individual: Na LDA, os chamados foram classificados corretamente em 65,2% das vezes para o seu indivíduo de origem via validação cruzada, uma taxa significativamente superior ao acaso (15,6%). A PERMANOVA confirmou que a identidade individual explica 65% da variação acústica total ( $R^2 = 0,65, P = 0,001$ ), com dispersões multivariadas homogêneas entre os indivíduos.
Fatores Contribuintes: O PCA e os eixos discriminantes identificaram variáveis de frequência (frequência alta e delta de frequência) como os principais impulsionadores da diferenciação individual.

Principais Contribuições
Este estudo fornece dados quantitativos sobre a vocalização das fêmeas do Petrel-azul, um aspecto historicamente sub-representado na literatura. Estabelece que os chamados territoriais de H. caerulea exibem dimorfismo sexual distinto na estrutura do chamado (contagem de elementos e parâmetros temporais) e possuem uma assinatura vocal individual robusta. A pesquisa identifica parâmetros acústicos específicos (variáveis baseadas em frequência) que são estáveis dentro dos indivíduos, mas variáveis entre eles, apoiando a existência de variação intrapopulacional.

Significância e Alegações
Os autores afirmam que seus resultados apoiam a existência de uma assinatura vocal individual em H. caerulea, sugerindo que os chamados carregam informação suficiente para a identificação individual. Este achado alinha-se com padrões observados em outros petréis de toca, indicando que a individualidade vocal é um traço generalizado em Procellariiformes, apesar da aparente estereotipia de seus chamados.

O estudo conclui que a variação intrapopulacional documentada, combinada com a alta filopatria da espécie, é consistente com os padrões de estruturação de pequena escala vistos em outros petréis. Os autores postulam que a existência dessas assinaturas individuais abre oportunidades para o monitoramento acústico passivo. Dado que o Arquipélago de Diego Ramírez detém aproximadamente 80% da população global do Petrel-azul, o desenvolvimento de métodos não invasivos, baseados em chamados, é apresentado como uma ferramenta valiosa para a conservação e o monitoramento de longo prazo desta ave subantártica.

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