Shapley values as metrics for studying genotype-by-environment interaction

Planteamiento del Problema
La interacción genotipo-ambiente (G×E) es un desafío fundamental en el mejoramiento de plantas, donde el desempeño diferencial de los genotipos a través de diversas condiciones ambientales complica la selección y recomendación de cultivares superiores. Los enfoques tradicionales para analizar la G×E se basan en métodos estadísticos clásicos, como la regresión lineal (Finlay y Wilkinson, 1963; Eberhart y Russell, 1966), la descomposición de la varianza (Wricke, 1962; Shukla, 1972) y modelos multivariados como AMMI (Gauch, 1988) y GGE Biplot (Yan et al., 2000). Si bien estos métodos están establecidos, a menudo dependen de supuestos estadísticos estrictos, incluyendo la aditividad de los efectos, la normalidad y la homogeneidad de las varianzas. Además, pueden tener dificultades para capturar las relaciones no lineales y complejas inherentes a los sistemas biológicos. Por el contrario, los modelos de aprendizaje automático (por ejemplo, Random Forest, redes neuronales) pueden modelar estas interacciones complejas, pero a menudo son criticados por ser "cajas negras", careciendo de la interpretabilidad requerida para la comprensión biológica y la toma de decisiones en los programas de mejoramiento.

Metodología
Este estudio propone la aplicación de los valores de Shapley (SHAP), un concepto derivado de la teoría de juegos cooperativos (Shapley, 1953) y adaptado para la interpretabilidad del aprendizaje automático (Lundberg y Lee, 2017), como una métrica para estudiar la interacción G×E. La investigación utilizó datos de rendimiento de grano de ensayos de Valor para Cultivo y Uso (VCU) de ocho genotipos de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) evaluados en 12 entornos distintos en Santa Catarina, Brasil.

La metodología consistió en los siguientes pasos:

1. Modelado: Se entrenó una Red Neuronal Artificial (ANN) utilizando el MLPRegressor de la biblioteca scikit-learn con los datos de rendimiento. El modelo utilizó codificación one-hot para genotipos, entornos y sus interacciones explícitas para capturar patrones no lineales.
2. Cálculo de SHAP: Se calcularon los valores SHAP para cuantificar la contribución de cada característica a las predicciones del modelo. Las características se agruparon en tres conjuntos: Genotipo ($G$), Ambiente ($E$) e Interacción Genotipo $\times$ Ambiente ($G \times E$).
3. Derivación de Métricas:
   • Adaptabilidad (A-SHAP): Definida como el valor medio de SHAP para un genotipo a través de los entornos, que representa su contribución promedio al rendimiento.
   • Estabilidad (S-SHAP): Definida como la desviación estándar de los valores de SHAP para un genotipo, lo que refleja la consistencia de su contribución a través de los entornos.
   • Contribución Ambiental (E-SHAP): El valor medio de SHAP para cada entorno, indicando si las condiciones fueron favorables o desfavorables.
4. Análisis Comparativo: Las métricas derivadas de SHAP se compararon con los métodos tradicionales, específicamente el enfoque de regresión de Eberhart y Russell (1966) y el modelo AMMI. La consistencia se evaluó mediante la correlación de Spearman, el coeficiente de concordancia de Kendall y el índice de similitud de Jaccard para el ranking de genotipos.

Resultos Clave

• Adaptabilidad y Rendimiento: El valor medio de SHAP (A-SHAP) mostró una fuerte asociación con el rendimiento medio de grano (Pearson's $r = 0.96$) y el coeficiente de regresión ($\beta_i$) del método de Eberhart y Russell ($r = 0.65$). Genotipos como SCS 204 Predileto e IPR Campos Gerais exhibieron valores de A-SHAP positivos, indicando una amplia adaptabilidad y un desempeño superior.
• Estabilidad: La variabilidad de los valores de SHAP (S-SHAP) sirvió como una métrica de estabilidad. Si bien el S-SHAP mostró una correlación positiva moderada con los índices de estabilidad tradicionales ($S^2_{di}$ y ASV), el acuerdo no fue perfecto (el $\tau$ de Kendall osciló entre 0.57 y 0.71). Esto sugiere que SHAP captura un aspecto distinto de la estabilidad, probablemente debido a su fundamento en un modelo predictivo no lineal en lugar de una descomposición de varianza lineal.
• Caracterización Ambiental: El método identificó con éxito entornos favorables (por ejemplo, Ponte Serrada 16-17) con valores de E-SHAP positivos y baja variabilidad, y entornos desfavorables (por ejemplo, Campos Novos 15-16) con valores negativos y alta variabilidad.
• Visión Integrada: A diferencia de los métodos tradicionales que a menudo separan los efectos principales de los efectos de interacción, el enfoque SHAP proporcionó una evaluación integrada, cuantificando simultáneamente las contribuciones de los genotipos, los entornos y sus interacciones a la predicción final.

Significancia y Reivindicaciones
Los autores afirman que los valores de Shapley representan una herramienta prometedora y complementaria para los programas de mejoramiento de plantas, particularmente para interpretar la interacción G×E en el contexto de los modelos de aprendizaje automático. El estudio postula que las métricas SHAP ofrecen varias ventajas:

1. Interpretabilidad: Transforman las predicciones de "caja negra" de las redes neuronales en componentes interpretables (genotipo, ambiente, interacción) expresados en las unidades de respuesta originales (rendimiento), facilitando la comprensión biológica.
2. Flexibilidad: El método es aplicable a cualquier modelo predictivo y no depende de los estrictos supuestos estadísticos (linealidad, normalidad) requeridos por los métodos clásicos.
3. Complementariedad: Mientras que las métricas de adaptabilidad basadas en SHAP se alinean estrechamente con las medidas tradicionales, las métricas de estabilidad ofrecen una perspectiva diferente. Los autores argumentan que esta divergencia no es una limitación sino una forma de complementariedad, proporcionando múltiples puntos de vista sobre un mismo fenómeno.
4. Apoyo a la Decisión: Al permitir la evaluación simultánea del desempeño del genotipo, la estabilidad y la calidad ambiental, los valores de SHAP pueden apoyar decisiones más informadas respecto a la recomendación de genotipos, ya sea para adaptación amplia o para el direccionamiento a entornos específicos.

El artículo concluye que los valores de Shapley no reemplazan a los métodos tradicionales, sino que extienden el repertorio analítico de los fitomejoradores, mejorando la precisión y eficiencia de la recomendación de cultivares al integrar la inteligencia artificial con métricas estadísticas interpretables.