Fungal diversity in forest's soil: Moderate-term post-thinning effect of a Mediterranean mature Pinus halepensis forest.

Resumen Técnico: Diversidad Fúngica en el Suelo de Bosques: Efecto de Mediano Plazo tras la Dirupción de un Bosque Maduro de Pinus halepensis Mediterráneo

Planteamiento del Problema
Las prácticas de gestión forestal, específicamente la dirupción (raleo), se utilizan cada vez más en las regiones mediterráneas para mitigar los riesgos de incendios forestales y abordar el declive de monocultivos densos y envejecidos de pino blanco (Pinus halepensis). Si bien la dirupción altera las condiciones microclimáticas, la cobertura del dosel y la química del suelo, su impacto en la biodiversidad del subsuelo, particularmente en las comunidades fúngicas del suelo, sigue estando insuficientemente investigado en Israel en comparación con los estudios globales. La literatura existente suele centrarse en macrohongos o en efectos de perturbación a corto plazo. Existe la necesidad de comprender las consecuencias a mediano plazo (aproximadamente 12 años) de las diversas intensidades de dirupción sobre las propiedades físico-químicas del suelo y la estructura taxonómica y funcional del micobioma del suelo en bosques maduros de pino mediterráneo.

Metodología
El estudio se llevó a cabo en una estación de Investigación Ecológica a Largo Plazo (LTER) en el Bosque HaKedoshim (Montañas de Jerusalén, Israel), dentro de una plantación madura de P. halepensis establecida en 1969. En 2009, el sitio fue sometido a cinco tratamientos de dirupción distintos:

1. No dirupido: ~50 árboles por dunam (control).
2. Dirupción media: ~30 árboles por dunam.
3. Dirupción intensa: ~10 árboles por dunam.
4. Tala rasa (Clear-cut): 0 árboles por dunam (todos los árboles maduros eliminados).
5. No plantado: Un lote de control sin árboles.

Cada tratamiento incluyó tres parcelas replicadas. En marzo de 2020 (12 años después de la dirupción), se recolectaron muestras de suelo de la profundidad de 5–10 cm. Se analizaron los parámetros físico-químicos (humedad, materia orgánica, pH) utilizando métodos gravimétricos y de titulación estándar. La diversidad fúngica se evaluó mediante la secuenciación de alto rendimiento de la región ITS1–ITS2 a partir de ADN del suelo extraído con el kit ZymoBIOMICS™. El procesamiento bioinformático se realizó en la Universidad de Illinois en Chicago.

El análisis de datos consistió en:

• Físico-química: ANOVA con pruebas post-hoc de Fisher's LSD.
• Diversidad Alfa: Cálculo de los índices de riqueza observada, Shannon y Simpson utilizando R (paquetes phyloseq/vegan), comparados mediante ANOVA.
• Diversidad Beta: Matrices de disimilitud de Bray–Curtis visualizadas mediante Análisis de Coordenadas Principales (PCoA) y probadas para efectos de tratamiento mediante PERMANOVA (adonis2). La homogeneidad de la dispersión multivariante se evaluó mediante betadisper.
• Clasificación Funcional: Los modos nutricionales y los gremios se asignaron utilizando la base de datos FUNGuild.

Contribuciones Clave y Resultados

• Características Físico-químicas del Suelo:

  • Humedad y Materia Orgánica (MO): Ambos parámetros mostraron una correlación positiva con la densidad de árboles. Los lotes no plantados tuvieron la MO (12.4%) y la humedad más bajas, mientras que los lotes más densos (50 árboles/dunam) tuvieron los valores más altos (22.5% de MO).
  • pH: La acidez del suelo aumentó con la densidad de árboles en los lotes forestales (el pH más bajo en los lotes de 50 árboles/dunam), probablemente debido a la acumulación de acículas de pino. Sin embargo, el lote de dirupción intensa (10 árboles/dunam) exhibió el pH más alto (7.78), mientras que los lotes no plantados y de tala rasa mostraron niveles intermedios o más bajos.

• Diversidad Alfa Fúngica:

  • Riqueza y Diversidad: Los lotes de tala rasa exhibieron la mayor riqueza fúngica (128 OTUs) y diversidad de Shannon (3.27). Por el contrario, el tratamiento de dirupción intensa (10 árboles/dunam) resultó en la menor diversidad en todas las medidas de diversidad alfa, mostrando una pérdida neta de aproximadamente el 10–15% de los OTUs fúngicos en comparación con los lotes forestales más densos.
  • Equidad (Evenness): Los lotes de tala rasa demostraron una equidad significativamente mayor en comparación con los lotes de 10 árboles y los no plantados.

• Composición Taxonómica:

  • Filos: Los lotes forestales estuvieron dominados por hongos superiores (Ascomycota y Basidiomycota, 60–70% combinados). En contraste, los lotes no forestales (no plantados y tala rasa) mostraron una mayor abundancia relativa de hongos inferiores, específicamente Mucoromycota (hasta un 36.3% en no plantados) y Chytridiomycota.
  • Órdenes y Géneros: Los lotes forestales se caracterizaron por una alta abundancia de Sebacinales (específicamente Sebacina epigaea) y Agaricales (específicamente Inocybe spp., con 14 especies identificadas). Estos taxones estuvieron casi ausentes en los lotes no plantados. Por el contrario, Mortierales (dominado por Mortierella alpina) y Glomerales fueron más abundantes en los lotes no forestales.
  • Estructura de la Comunidad: El PCoA y el PERMANOVA confirmaron que la composición de la comunidad fúngica difería significativamente entre los tratamientos (R² = 0.169, p = 0.001). Un hallazgo notable fue la alta varianza interna dentro de los lotes forestales; las muestras individuales tendían a estar dominadas ya sea por Sebacina o por Inocybe, pero rara vez por ambas simultáneamente, lo que sugiere microhábitats distintos dentro del mismo tratamiento de dirupción.

• Grupos Funcionales:

  • Modos Tróficos: Los hongos simbiotróficos (particularmente los ectomicorrícicos) fueron significativamente más abundantes en los lotes con árboles maduros. Los hongos saprótrofos y patotróficos fueron más comunes en los lotes sin árboles maduros.
  • Gremios: El gremio de ectomicorrícicos (ECM) fue dominante en todos los lotes forestales. El gremio de endófito-saprótrofo de la planta y los hongos micorrícicos arbusculares (AM) fueron más prevalentes en los lotes no plantados y de tala rasa.

Significancia y Reivindicaciones
El artículo sostiene que la dirupción de moderado plazo (12 años post-tratamiento) en los bosques de pino mediterráneos tiene efectos matizados en la diversidad fúngica del suelo:

1. La intensidad importa: La dirupción intensiva (reduciendo la densidad a 10 árboles/dunam) impacta negativamente la diversidad fúngica total, reduciendo específicamente los taxones de baja abundancia, mientras que la eliminación completa del dosel (tala rasa) conduce a una transición hacia una estructura de comunidad fúngica que se asemeja a las áreas no plantadas, caracterizada por una mayor diversidad general pero con un cambio alejándose de los simbiontes asociados al pino.
2. La retención es crítica: La presencia de incluso unos pocos árboles de pino maduros es suficiente para mantener una comunidad central de hongos ectomicorrícicos (por ejemplo, Sebacina, Inocybe) y gremios funcionales distintos que se pierden en los escenarios de tala rasa o no plantados.
3. Recuperación dinámica: Los lotes de tala rasa muestran actualmente una diversidad mixta de hongos asociados a bosques y asociados a herbáceas. Los autores sugieren que, a medida que ocurra la regeneración natural de plántulas de pino en estas áreas de tala rasa, la comunidad fúngica experimentará un cambio dinámico hacia un perfil asociado al bosque con el paso del tiempo.
4. Implicaciones de manejo: El estudio sugiere que la dirupción gestionada en esta región puede emplearse sin interrumpir completamente la funcionalidad fúngica del suelo, siempre que se mantenga cierta retención de árboles para apoyar las redes simbióticas. Sin embargo, se observa una pérdida de biodiversidad a medida que aumenta la intensidad de la dirupción, particularmente respecto a los taxones raros.

Los autores concligen que se requiere un monitoreo a largo plazo adicional para rastrear la partición de los hongos simbióticos en las regiones boscosas frente a las recortadas y para observar la sucesión de la diversidad fúngica a medida que emergen nuevas plántulas en las áreas despejadas.